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El colectivo de formadoras de esporas descrito en este estudio podría formar la base del desarrollo de nuevos bioplaguicidas sostenibles

La esporobiota del olivar español y caracterización de su tolerancia a los desafíos ambientales

Julia Manetsberger*, Natacha Caballero Gómez, Nabil Benomar, Hikmate Abriouel*

Área de Microbiología, Departamento de Ciencias de la Salud, Facultad de Ciencias Experimentales, Universidad de Jaén, Jaén, España

14/12/2023

La olivicultura es un pilar económico y social integral en la región mediterránea. El microbioma (microbiota, sus genes y sus metabolitos) del suelo es un ecosistema diverso importante para el mantenimiento de suelos sanos. Los organismos formadores de esporas (esporobiota) han sido identificados como una de las comunidades predominantes y son conocidos por su gran variedad de propiedades antimicrobianas. Dada la importancia de estos microorganismos para contribuir a la salud de las plantas, es importante comprender mejor sus características. En este estudio hemos determinado la esporobiota cultivable de los olivares españoles, sus propiedades de resistencia frente a los retos ambientales a los que se enfrenta la agricultura, y su exposición a metales pesados, fertilizantes y compuestos antibióticos (Manetsberger et al., 2023).

El papel de los microorganismos en los suelos sanos

El 95% de los olivos del mundo se concentran en la región mediterránea, siendo España el mayor productor mundial de aceite de oliva. El olivo, como cualquier otro cultivo comercial, es susceptible a plagas vegetales y enfermedades infecciosas causadas por bacterias, hongos y virus. Y para garantizar el mantenimiento de sus niveles de producción y calidad hay una urgente necesidad de nuevos productos fitosanitarios biológicos.

Unos suelos sanos son fundamentales para una producción de alimentos eficiente y saludable, el mantenimiento de la biodiversidad, la inversión de la pérdida de biodiversidad y la lucha contra el cambio climático. En este sentido, una parte esencial de los suelos sanos es su ecosistema diverso, formado por hongos, arqueas, virus, protozoos y comunidades microbianas, denominados colectivamente microbioma del suelo (Jansson & Hofmockel, 2020). De forma similar al microbioma humano, este colectivo cumple funciones cruciales para mantener el suelo y las plantas en buenas condiciones, así como el suministro y el ciclo de nutrientes o la descomposición de la materia orgánica (Hirt, 2020; Saxena et al., 2020).

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Bacterias formadoras de esporas como agentes de biocontrol

Se han identificado varias clases de microbios del suelo que favorecen especialmente el crecimiento de las plantas, las denominadas “bacterias promotoras del crecimiento vegetal” (Glick, 1995). En particular, Bacillus spp. representa hasta el 95% de las poblaciones gram-positivas, además de ser una de las bacterias endofíticas más extendidas (Miljakovic et al., 2020). Esta comunidad se ha denominado recientemente como ‘esporobiota’ (Tetz & Tetz, 2017). Las poblaciones de Bacillus spp. pueden colonizar una gran variedad de nichos y son omnipresentes en el aire, el agua, el suelo y los alimentos gracias en parte a su capacidad de formar endosporas cuando se enfrentan a condiciones ambientales desfavorables (Nicholson, 2002).

Debido a su capacidad de producir compuestos antimicrobianos, las cepas de Bacillus spp. se presentan como alternativas biológicas prometedoras a los pesticidas químicos.

Por todo lo anterior, en este estudio nos propusimos determinar y caracterizar la microbiota cultivable formadora de esporas (esporobiota) procedente de los olivares españoles, así como sus propiedades de resistencia frente a los desafíos ambientales.

La esporobiota cultivable del olivar español

Para aislar especies de Bacillus sp. y otras bacterias relacionadas formadoras de esporas a partir de hojas de olivo y del suelo se seleccionaron un total de cinco olivares diferentes de Andalucía, España (Tabla 1).

Tabla 1. Resumen de las muestras aislados de la esporobiota del olivo (Manetsberger et al.).

Tabla 1. Resumen de las muestras aislados de la esporobiota del olivo (Manetsberger et al.).

Se obtuvo una colección de organismos formadores de esporas representativos de la población microbiana cultivable de suelo, superficie foliar y endófitos en los olivares españoles, principalmente aislados en las provincias de Jaén y Málaga.

Nuestro estudio demostró una amplia variedad de Bacillus sp. y especies relacionadas presentes en el suelo, la superficie y el interior de las hojas de los olivos. El análisis genético del ARNr 16S mostró una gran diversidad y heterogeneidad de estos microrganismos en los suelos y las plantas de olivo con varios grupos genéticos de cada origen (entre 2 y 4). No obstante, se destaca la detección de una gran variedad de especies en toda la colección de muestras, independientemente del origen. Además, pudimos observar una ligera variabilidad en la carga bacteriana en función del origen. Esto probablemente no es sorprendente, ya que la carga bacteriana depende de la composición del suelo y también experimenta fluctuaciones estacionales. Todas los aislados pudieron someterse con éxito a ciclos vitales de esporulación/germinación, ya que en este trabajo se estudiaron las células tanto en estado latente (esporas) como vegetativo.

Resistencia a antibióticos

A continuación, evaluamos la resistencia de miembros de la esporobiota del olivo a antibióticos seleccionados, dado que la resistencia a los antibióticos entre las comunidades microbianas es una preocupación global creciente para la agricultura (figura 1).
Figura 1. Susceptibilidad de miembros seleccionados de la esporobiota del olivo a antibióticos
Figura 1. Susceptibilidad de miembros seleccionados de la esporobiota del olivo a antibióticos.

La tendencia general de resistencia a los antibióticos se reflejó también cuando se analizó por origen. Por tanto, en las condiciones elegidas, el origen de la esporobiota no influyó en las propiedades de resistencia a los antibióticos de los aislados representativos analizados en nuestro estudio.

Nuestros resultados confirmaron los obtenidos en otros estudios, según los cuales los aislados de Bacillus spp. analizados eran sensibles a la gentamicina, la nitrofurantoína, el imipenem, la tetraciclina, la eritromicina y el cloranfenicol. Las bacterias aisladas analizadas también mostraron una susceptibilidad relativamente alta a varios antibióticos β-lactámicos, y se detectó la esperada resistencia a la cefotaxima. De acuerdo con estudios anteriores, las bacterias analizadas mostraron una elevada resistencia a la rifampicina mientras que se detectó una resistencia mayoritariamente intermedia a la ciprofloxacina en las bacterias analizadas. Esto podría sugerir que los miembros de la esporobiota cultivable del olivo están adquiriendo resistencia a este antibiótico.

Tolerancia a desafíos ambientales como metales pesados y fertilizantes inorgánicos

Otro importante desafío ambiental conectado a la agricultura comercial y la producción de alimentos es la exposición y/o contaminación con metales pesados. Los metales pueden ser absorbidos por las plantas y de esta manera entrar en la cadena alimentaria. En este contexto, se ha demostrado anteriormente la capacidad de Bacillus spp. para tolerar la exposición a metales, así como para absorber y eliminar metales pesados del suelo, descontaminando así eficazmente el medio ambiente (Syed & Chinthala, 2015). En consecuencia, también probamos la tolerancia de la esporobiota del olivo a la exposición a metales pesados. Las bacterias formadoras de esporas aisladas mostraron una buena tolerancia a los metales pesados, con un orden de tolerancia de hierro > cobre > níquel > manganeso > zinc > cadmio (figura 2), sugiriendo que los miembros de la esporobiota cultivable del olivo también podrían prosperar potencialmente en suelos con una elevada carga de metales como resultado de las condiciones ambientales o de la actividad antropogénica.

Figura 2. Orden de tolerancia a metales pesados.

El tratamiento con fertilizantes minerales tiene un efecto moderadamente positivo sobre la esporobiota cultivable en olivares cuando se aplica a la concentración recomendada

Por último, aunque se está produciendo un cambio hacia la agricultura ecológica, también en la olivicultura, todavía muchos de los fertilizantes utilizados son de base mineral. En general, se ha demostrado que, además de mejorar el rendimiento de los cultivos, la aplicación de fertilizantes minerales puede alterar las propiedades del suelo y su microbioma (Zhong et al., 2010). En este sentido, nuestro estudio ha mostrado una mejora en el crecimiento bacteriano de alrededor un tercio de una selección de las bacterias de esporobiota del olivo analizadas. Además, no se ha podido detectar ningún efecto negativo en comparación con las muestras no tratadas a la concentración recomendada del fertilizante inorgánico. Estos resultados indican que el tratamiento con fertilizantes minerales tiene un efecto moderadamente positivo sobre la esporobiota cultivable en olivares cuando se aplica a la concentración recomendada. Sin embargo, el tratamiento a concentraciones elevadas tuvo un efecto negativo sobre casi una quinta parte de las bacterias analizadas.

Interés de los resultados obtenidos

En conclusión, se determinaron las especies cultivables de bacterias formadoras de esporas en olivares españoles, denominadas colectivamente esporobiota cultivable del olivo. Los resultados indicaron que miembros de este colectivo siguen mayoritariamente patrones determinados de susceptibilidad a tratamientos antibióticos y tolerancia a metales pesados. En relación a los fertilizantes minerales, nuestro estudio ha demostrado que el tratamiento no tiene efecto negativo sobre el colectivo bacteriano, pero puede favorecer el crecimiento bacteriano en algunos casos. Este estudio puede por lo tanto ayudar a un mejor entendimiento del efecto y la progresión de la propagación de la resistencia antimicrobiana entre las comunidades microbianas, así como la tolerancia a metales pesados en suelos.

Además, dado que Bacillus spp. ya desempeña un papel central como uno de los biopesticidas más utilizados, así como su capacidad para producir una amplia gama de péptidos antimicrobianos, el colectivo de formadoras de esporas descrito en nuestro estudio podría formar la base del desarrollo de nuevos bioplaguicidas sostenibles.

Grupo de Estructura de Investigación EI_BIO1_2023 de la Universidad de Jaén
Grupo de Estructura de Investigación EI_BIO1_2023 de la Universidad de Jaén.

Nota: Este trabajo se basa en el artículo de Manetsberger, J., Caballero Gómez, N., Benomar, N., Christie, G., & Abriouel, H. (2023). Characterization of the Culturable Sporobiota of Spanish Olive Groves and Its Tolerance toward Environmental Challenges. Microbiology Spectrum. https://doi.org/10.1128/spectrum.04013-22

Agradecimientos

Este proyecto ha recibido financiación del programa de investigación e innovación Horizonte 2020 de la Unión Europea bajo el acuerdo de subvención Marie Sklodowska-Curie nº 101029930. Agradecemos también la contribución de la Estructura de Investigación EI_BIO1_2023 (Universidad de Jaén).

Bibliografía

Glick, B. R. (1995). The enhancement of plant growth by free-living bacteria. In Canadian Journal of Microbiology (Vol. 41, Issue 2, pp. 109–117). Canadian Science Publishing. https://doi.org/10.1139/m95-015

Hirt, H. (2020). Healthy soils for healthy plants for healthy humans. EMBO Reports, 21(8). https://doi.org/10.15252/embr.202051069

Jansson, J. K., & Hofmockel, K. S. (2020). Soil microbiomes and climate change. Nature Reviews Microbiology, 18, 35–46. https://doi.org/10.1038/s41579

Manetsberger, J., Caballero Gómez, N., Benomar, N., Christie, G., & Abriouel, H. (2023). Characterization of the Culturable Sporobiota of Spanish Olive Groves and Its Tolerance toward Environmental Challenges. Microbiology Spectrum. https://doi.org/10.1128/spectrum.04013-22

Miljakovic, D., Marinkovic, J., & Baleševic-Tubic, S. (2020). The significance of bacillus spp. In disease suppression and growth promotion of field and vegetable crops. In Microorganisms (Vol. 8, Issue 7, pp. 1–19). MDPI AG. https://doi.org/10.3390/microorganisms8071037

Nicholson, W. L. (2002). Roles of Bacillus endospores in the environment. Cellular and Molecular Life Sciences, 59, 410–416. https://doi.org/https://doi.org/10.1007/s00018-002-8433-7

Saxena, A. K., Kumar, M., Chakdar, H., Anuroopa, N., & Bagyaraj, D. J. (2020). Bacillus species in soil as a natural resource for plant health and nutrition. Journal of Applied Microbiology, 128(6), 1583–1594. https://doi.org/10.1111/jam.14506

Syed, S., & Chinthala, P. (2015). Heavy Metal Detoxification by Different Bacillus Species Isolated from Solar Salterns. Scientifica, 2015, 1–8. https://doi.org/10.1155/2015/319760

Tetz, G., & Tetz, V. (2017). Introducing the sporobiota and sporobiome. Gut Pathogens, 9(1). https://doi.org/10.1186/s13099-017-0187-8

Zhong, W., Gu, T., Wang, W., Zhang, B., Lin, X., Huang, Q., & Shen, W. (2010). The effects of mineral fertilizer and organic manure on soil microbial community and diversity. Plant and Soil, 326(1), 511–522. https://doi.org/10.1007/s11104-009-9988-y

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