Fiebre Q en pequeños rumiantes: aproximación al estudio de la infección en rebaños españoles
Toledo-Perona, R.1; Gomis, J.1; Casasempere, J.2; Toquet, M.1; Bailon, N.1; Planelles, J.2; Benítez, V.2; Quereda, J.J.3; Contreras, A.4; Jiménez, A2; Gómez-Martín, A.1*
1 Grupo de Investigación Agentes Microbiológicos Asociados a la Reproducción Animal (ProVaginBIO). Departamento de Producción y Sanidad Animal, Salud Pública Veterinaria y Ciencia y Tecnología de los Alimentos, Facultad de Veterinaria, Universidad Cardenal Herrera-CEU, CEU Universities (UCH-CEU), Carrer Tirant lo Blanc, 7, 46115, Alfara del Patriarca, Valencia, España.
2 Servicio y Secciones Provinciales de Producción y Sanidad Animal de la Generalitat Valencia.
3 Grupo de Investigación Patógenos Intracelulares: Biología e Infección, UCH-CEU.
4 Departamento de Sanidad Animal, Facultad de Veterinaria de Murcia, Campus de Espinardo, 30100 Espinardo, Murcia, España;
* e-mail: angel.gomezmartin@uchceu.es
09/05/2023La fiebre Q es una zoonosis producida por la bacteria Coxiella burnetii. Se trata de un patógeno altamente resistente a condiciones ambientales debido a su capacidad formadora de esporas, pudiendo resistir en el ambiente periodos de hasta 5 años (Álvarez-Alonso et al., 2018). Un gran abanico de hospedadores interviene en el ciclo de C. burnetii, desde mamíferos, aves y reptiles, hasta artrópodos como las garrapatas, pudiendo actuar como vectores de la enfermedad tanto a humanos como animales (EFSA, 2010).
Los rebaños de pequeños rumiantes son considerados la principal fuente de infección para las personas. La principal vía de transmisión se produce mediante la inhalación de aerosoles contaminados en el momento del parto o el aborto (Brom et al., 2015). En ovino y caprino, las vías de eliminación de C. burnetii descritas son a través de fluidos fetales o vaginales, leche y heces, en las que la excreción puede durar de días a meses (Astobiza et al., 2011). Se han observado diferencias en las vías de excreción entre especies de pequeños rumiantes, siendo las principales la vía vaginal y leche en el caso del caprino y las heces en ovino (Rodolakis et al., 2007; 2009). A pesar de que está confirmada la presencia de la bacteria en el tracto respiratorio (Roest et al., 2012), la muestra nasal no ha sido considerada hasta el momento como una vía de excreción de C. burnetii o como muestra de elección para el diagnóstico.
En relación con la clínica, la fiebre Q en los pequeños rumiantes se caracteriza por brotes de abortos durante las últimas semanas de gestación y/o el nacimiento de crías débiles. El ganado caprino presenta una mayor susceptibilidad a la enfermedad, donde porcentajes del 70-90% de abortos han sido descritas, a diferencia del ovino, donde estas no suelen superar el 6% (Dijkstra et al., 2012; Brom et al., 2015). La coxiellosis en los rebaños ovinos y caprinos implica importantes pérdidas económicas. Por un lado, estas pueden ser directas, debido a los gastos del tratamiento (antibioterapia y antiinflamatorios) y de la vacunación, así como las pérdidas por abortos y nacimiento de crías débiles. Por otro lado, hay que considerar también un impacto económico indirecto por el efecto, poco estudiado hasta el momento, de C. burnetii en la producción y reproducción de los pequeños rumiantes infectados.
Cabras excretoras de 'Coxiella burnetii' con fiebre y apatía tras haber abortado durante un brote clínico de fiebre Q.
Rebaños infectados: diferentes situaciones epidemiológicas
Desde 2021, el equipo científico que firma el presente artículo lleva a cabo una línea de investigación que pretende avanzar en el conocimiento epidemiológico de la fiebre Q en nuestro entorno, estudiar la dinámica de la infección en las explotaciones de pequeños rumiantes y fomentar la mejora en las estrategias de lucha frente a la enfermedad. Tras varios años estudiando la infección en rebaños ovinos y caprinos, ha podido evidenciarse la presencia de diferentes situaciones epidemiológicas en estos rebaños. Por un lado, pudo constatarse en las primeras fases de estudio, la presencia de rebaños ovinos y caprinos que nunca han vacunado frente a fiebre Q y que presentan porcentajes de seropositividad intra-rebaño de hasta el 50%. Estos rebaños se caracterizan por la ausencia de excreción vaginal, al menos durante la primera semana tras el parto de estos animales y, porque no se observa un número de abortos o nacimiento de crías débiles anormal (Toledo et al., 2022b). Ello evidencia la circulación de este patógeno en rebaños de forma asintomática, lo que sugiere la necesidad de no vincular la presencia de este, únicamente a casos de brotes clínicos de fiebre Q. Además, estos resultados son coherentes con la necesidad de complementar la serología de un rebaño sospechoso con la confirmación de animales en los que se detecta la presencia de C. burnetii por PCR, tal y como recomienda la autoridad europea de seguridad alimentaria (EFSA, 2010) o el Ministerio de Agricultura, Pesca Alimentación en su programa de vigilancia y control de fiebre Q. No obstante, en este tipo de rebaños serológicamente positivos, debería de reforzarse la vigilancia de la enfermedad ante cualquier sospecha vinculada a un episodio abortivo mediante un diagnóstico laboratorial.
Nacimiento de crías débiles a consecuencia de la infección por 'Coxiella burnetii'.
Por otro lado, hemos realizado abordajes epidemiológicos de brotes clínicos de fiebre Q en los que hemos evidenciado la inquietud y necesidades de ganaderos y técnicos del sector. En estos rebaños, se había corroborado previamente la vinculación de C. burnetii con episodios abortivos. Estos casos, vinculados a altas tasas de excreción del patógeno, se enmarcaban en parideras con un porcentaje de abortos que oscilaban entre el 30 y 45%. Además, en más del 50% de los casos, se ha visto un elevado número de nacimientos de crías débiles, que finalmente han muerto. En algunos casos puntuales, tanto en caprino como en ovino, el brote se ha visto vinculado a la muerte de hembras recién paridas. En estos brotes clínicos, especialmente en caprino, ha podido constatarse en primer lugar que la excreción de C. burnetii en hembras sin antecedentes de abortos. En efecto, numerosas hembras no abortadas y con nacimiento de crías normales, son frecuentemente excretoras en estos rebaños en igual proporción que las hembras abortadas. Tanto en unas como en otras, la excreción mamaria ha resultado ser la menos frecuente, aunque en el 100% de los brotes clínicos se ha podido detectar en un reducido número de animales. Por el contrario, la excreción a través de las heces ha sido frecuentemente identificada (entre el 13 y 100 % de los animales) en todos los rebaños, seguida de la excreción vaginal que se ha detectado también en un elevado número de animales, pero normalmente, inferior a la presencia en heces. Además, se ha demostrado la alta frecuencia de C. burnetii en muestras nasales, evidenciando la idoneidad de esta muestra para detectar la presencia del agente etiológico. Esta muestra ha sido propuesta como la indicada para confirmar la presencia del patógeno a nivel ambiental en las explotaciones. No obstante, la existencia de animales del mismo lote negativos en muestra nasales, junto con la detección a nivel pulmonar en animales muertos, nos sugieren la necesidad de no infravalorar un posible tropismo respiratorio. Los porcentajes de animales excretores de estos rebaños han sido muy variables entre los rebaños, observándose rangos de excretores (tanto abortados como no abortados) entre el 19% y el 100% de los analizados durante los 8 primeros días tras el parto u aborto (Toledo et al., 2023a; b; c). Estos datos son preliminares, oscilando ligeramente conforme aumenta en número de rebaños que estamos evaluando, por lo que ligeras variaciones podrán ser observadas hasta la finalización de los estudios.
Importancia de la formación y difusión para la vigilancia y control
Toma de muestras sanguíneas para el análisis serológico.
En dichas jornadas, se abordaron las peculiaridades de las diferentes situaciones epidemiológicas observadas durante los primeros años de estudio en rebaños ovinos y caprinos. También fue puntualizado en la epidemiología de la enfermedad, que no ha de ser obviado la circulación de C. burnetii en la fauna silvestre de la Península Ibérica, como por ejemplo entre ungulados o aves silvestres entre otras especies (Fernández-Aguilar et al., 2016; Zendoia et al., 2022). En este sentido, la falta de diversidad animal en diversas áreas de España ha sido vinculada con un mayor número de casos en humana (González-Barrio et al., 2022). En cuanto a la lucha de la enfermedad, también se han desgranado las estrategias que fundamentan los programas de vigilancia y control oficiales. Dichas actuaciones, se basan en el diagnóstico de la enfermedad combinando un análisis serológico de muestras sanguíneas con la PCR de muestras de vagina, leche o heces. En este sentido, se ha destacado la necesidad de limpiar y desinfectar vulva y pezones antes de la toma de muestras, con el fin de evitar contaminaciones, especialmente de las camas. Además, hemos debatido sobre las estrategias de bioseguridad establecidas en dichos programas tales, como la restricción en la entrada de personas ajenas a la explotación, el aislamiento de las parideras del resto de animales de la explotación, la rápida destrucción de placentas o llevar a cabo un adecuado manejo del estiércol que evite el contagio a poblaciones limítrofes a la explotación. Los movimientos de entrada o salida de animales, junto con la venta de leche, son uno de los asuntos que más preocupan a los técnicos y propietarios de explotaciones ganaderas. No obstante, es importante resaltar que las normativas contemplan estos movimientos de entrada y salida, bajo ciertos condicionantes. En el ejemplo de Orden de la Comunidad Valenciana (Orden 24/2021), los movimientos a cebaderos con destino a matadero son permitidos siempre que tengan capacidad de lotificar en parques diferentes, que se hayan implementado las medidas de control y prevención en la explotación de origen y se haya controlado la clínica de la enfermedad. En este caso, la leche también se podría comercializar, siempre que sea tratada térmicamente.
La vacunación es otro de los pilares de los programas oficiales, al igual que ocurre en otros países del norte de Europa y, tal y como lo aconseja la autoridad europea de seguridad alimentaria (EFSA 2010). Se pretende controlar los síntomas de la enfermedad, disminuir las tasas de excreción y evitar que la infección llegue a la población. Tal y como mostramos en las jornadas de formación, hemos constatado la existencia de rebaños que no están siguiendo los periodos de vacunación establecidos en el prospecto de la vacuna frente a C. burnetii, siendo por tanto a veces necesario reforzar aspectos que en teoría podrían parecer asumidos. Por otro lado, nuestros estudios describen una reducción de la excreción en ganado caprino entorno al 70%, tras dos meses y medio desde la revacunación de todo el rebaño de forma adecuada (Toledo et al., 2023c). Previamente, ya había sido descrita la reducción de la excreción en ovejas vacunadas (Arricau-Bouvery et al., 2005). En nuestro caso, fue la muestra nasal la que más mostró la presencia de C. burnetii tras esta pauta vacunal. También se ha evidenciado la necesidad de no sólo vacunar a los animales afectados clínicamente, sino también a los asintomáticos, debido a su capacidad de excreción y, por tanto, de perpetuar la infección y/o aumentar la carga de contaminación ambiental (Toledo et al., 2023c).
Finalmente, debido al carácter profesional de esta zoonosis (Sánchez et al., 2017), hemos puesto especial énfasis en la importancia de emplear los EPI necesarios por parte del personal o visitas de la explotaciones con fiebre Q al objeto de minimizar riesgos de infección. En este sentido, hemos destacado la relevancia de emplear mascarillas no quirúrgicas, y a ser posible FFP3, cuando se trabaje o visite rebaños sospechosos o confirmados de fiebre Q. Destacar que los programas de vigilancia y control también contemplan la implementación de protocolos de limpieza de la ropa y calzado de las explotaciones que impidan su salida al exterior.
Conclusiones
C. burnetii se haya circulando de forma asintomática en rebaños ovinos y caprinos, observándose animales seropositivos sin antecedentes vacunales. En rebaños con brotes clínicos, es necesario contemplar una excreción de este patógeno tanto en hembras abortadas como no abortadas. Por otro lado, la circulación en fauna silvestre no debería de ser obviada. La formación y concienciación sobre la relevancia que tiene la fiebre Q para la salud pública, han de ser piezas fundamentales en la lucha frente a la misma. Por último, creemos que es necesario destacar que los programas de vigilancia y control sobre fiebre Q, establecidos por un número creciente de comunidades autónomas, ofrecen al sector de los pequeños rumiantes la posibilidad de seguir unas pautas de lucha frente a la enfermedad ordenadas y cada vez más uniformes entre comunidades autónomas.
Agradecimientos
Raquel Toledo-Perona disfruta de un contrato predoctoral FPI de la Generalitat Valencia (CIACIF/2021/245). Ángel Gómez Martín y Juan José Quereda Torres, son beneficiarios de sendas ayudas Ramón y Cajal (RYC2021-032245-I y RYC-2018-024985-I, respectivamente) del Ministerio de Ciencia e Innovación de España. Agradecimientos especiales a todos los veterinari@s, ganader@s y asociaciones del sector de los pequeños rumiantes que nos abren las puertas y apoyan en el avance científico de la fiebre Q. Agradecimientos a CEVA Santé animale, por su apoyo a la hora de interconectar la ciencia con el sector primario y las administraciones públicas (Contrato I+D+i CEU/UCH-UMU-CEVA).
Referencias bibliográficas
- Álvarez-Alonso, R., Basterretxea, M., Barandika, J.F., Hurtado, A., Idiazabal, J., Jado, I., Beraza, X., Montes, M., Liendo, P., & García-Pérez, A.L. (2018). A Q Fever Outbreak with a High Rate of Abortions at a Dairy Goat Farm: Coxiella burnetii Shedding, Environmental Contamination, and Viability. American Society for Microbiology. doi:10.1128/aem.01650-18
- Astobiza, I., Barandika, J.F., Ruiz-Fons, F., Hurtado, A., Povedano, I., Juste, R.A., & García-Pérez, A.L. (2011). Coxiella burnetii shedding and environmental contamination at lambing in two highly naturally-infected dairy sheep flocks after vaccination. Research in Veterinary Science, 91(3), e58-e63. doi:10.1016/j.rvsc.2010.11.014
- Brom, R.V.d., Engelen, E.v., Roest, H.I.J., Hoek, W.v.d., & Vellema, P. (2015). Coxiella burnetii infections in sheep or goats: an opinionated review. Veterinary Microbiology, 181(1-2), 119-129. doi:10.1016/j.vetmic.2015.07.011
- Dijkstra, F., Hoek, W.v.d., Wijers, N., Schimmer, B., Rietveld, A., Wijkmans, C.J., Vellema, P., & Schneeberger, P.M. (2012). The 2007-2010 Q fever epidemic in The Netherlands: characteristics of notified acute Q fever patients and the association with dairy goat farming. FEMS Immunology and Medical Microbiology, 64(1), 3-12. doi:10.1111/j.1574-695X.2011.00876.x
- EFSA. (2010). Scientific Opinion on Q fever. Wiley. 10.2903/j.efsa.2010.1595
- Fernández-Aguilar, X., Cabezón, Ó., Colom-Cadena, A., Lavín, S., & López-Olvera, J.R. (2016). Serological survey of Coxiella burnetii at the wildlife-livestock interface in the Eastern Pyrenees, Spain. Acta veterinaria Scandinavica, 58, 26. doi:https://doi.org/10.1186/s13028-016-0209-4
- González-Barrio, D., Carpio, A.J., Sebastián-Pardo, M., Peralbo-Moreno, A., & Ruiz-Fons, F. (2022). The relevance of the wild reservoir in zoonotic multi-host pathogens: The links between Iberian wild mammals and Coxiella burnetii. Transboundary and emerging diseases, 69(6), 3868–3880. doi:https://doi.org/10.1111/tbed.14758
- Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación (MAPAMA). Programa de vigilancia y control de la fiebre Q en España, en aplicación del Reglamento 689/2020 y la Directiva 99/2003, establece la vigilancia de la enfermedad en bovinos y pequeños rumiantes, propone actuaciones de control en estas especies y un protocolo de actuación ante la aparición de brotes zoonósicos. Página web: https://www.mapa.gob.es/es/ganaderia/temas/sanidad-animal-higiene-ganadera/fichayprogramadevigilanciaycontrolfiebreq092022_tcm30-562018.pdf
- Rodolakis, A., Berri, M., Héchard, C., Caudron, C., Souriau, A., Bodier, C.C., Blanchard, B., Camuset, P., Devillechaise, P., Natorp, J.C., Vadet, J.P., & Arricau-Bouvery, N. (2007). Comparison of Coxiella burnetii Shedding in Milk of Dairy Bovine, Caprine, and Ovine Herds. Journal of Dairy Science, 90(12), 5352-5360. doi:10.3168/jds.2006-815
- Rodolakis, A. (2009). Q Fever in Dairy Animals. Annals of the New York Academy of Sciences, 1166(1), 90-93. 10.1111/j.1749-6632.2009.04511
- Roest, H.I.J., van Gelderen, E., Dinkla, A., Frangoulidis, D., van Zijderveld, F.G., Rebel, J.M.J., & van Keulen, L.J.M. (2012). Q fever in pregnant Goats: Pathogenesis and excretion of Coxiella burnetii. PLoS ONE, 7(11), e48949. doi:10.1371/journal.pone.0048949
- Orden 24/2021, de 23 de diciembre, de la Conselleria de Agricultura, Desarrollo Rural, Emergencia Climática y Transición Ecológica, por la que se establece el Programa de vigilancia y control ante sospecha y confirmación de la fiebre Q en explotaciones ganaderas de la Comunitat Valenciana.
- Sánchez, A., Prats-van der Ham, M., Tatay-Dualde, J., Paterna, A., de la Fe, C., Gómez-Martín, Á., Corrales, J. C., & Contreras, A. (2017). Zoonoses in Veterinary Students: A Systematic Review of the Literature. PloS one, 12(1), e0169534. doi:https://doi.org/10.1371/journal.pone.0169534
- Toledo, R., Vigo, M., Capilla, J., Gomis, J., Contreras, A., Quereda, J.J., Gómez-Martín, A. (2022a). Plan de Vigilancia y Control de fiebre Q de Castilla-La Mancha. Tierras Caprino, número 38.
- Toledo, R., Gomis, J., Quereda, J.J., González, E., Esnal, A., Contreras, A., Gómez-Martín, Á. (2022b). Circulación de Coxiella burnetii en rebaños intesivos y semi-intensivos de pequeños rumiantes en el este peninsular de España [Comunicación oral]. XLV Congreso Nacional y XXI Congreso Internacional de la Sociedad Española de Ovinotecnia y Caprinotecnia, Zamora, España.
- Toledo, R., Gomis, J., Quereda, J.J., Esnal, A., Contreras, A., Gómez-Martín, Á. (2023a). Importancia de la excreción nasal de Coxiella burnetii en caprino durante un brote clínico de fiebre Q en España [Comunicación oral]. XLV Congreso Nacional y XXI Congreso Internacional de la Sociedad Española de Ovinotecnia y Caprinotecnia, Zamora.
- Toledo, R., Gomis, J., Quereda, J.J., Contreras, A., Toquet, M., Gómez-Martín, Á. (2023c). Coxiella burnetii excretion in goats after a Q fever outbreak: a preliminary study of the vaccination as a control measure [Comunicación oral] 10th International Sheep Veterinary Congress, Sevilla, España.
- Zendoia, I. I., Cevidanes, A., Hurtado, A., Vázquez, P., Barral, M., Barandika, J. F., & García-Pérez, A. L. (2022). Stable prevalence of Coxiella burnetii in wildlife after a decade of surveillance in northern Spain. Veterinary microbiology, 268, 109422. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2022.109422







