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Eficacia del GABA como elicitor para incrementar la producción y mantener la calidad del limón ‘Fino’

La melatonina y el ácido γ-aminobutírico (GABA) como elicitores para el manejo precosecha de frutos no clumatéricos

Daniel Valero1, Fátima Badiche1, Alberto Carrión-Antolí1, José Manuel Lorente-Mento1, María Serrano2

1 Dept. Tecnología Agroalimentaria, Universidad Miguel Hernández, Ctra. Beniel km. 3,2, 03312, Orihuela, Alicante. Email: daniel.valero@umh.es

2 Dept. Biología Aplicada, Universidad Miguel Hernández, Ctra. Beniel km. 3,2, 03312, Orihuela, Alicante. E-mail: m.serrano@umh.es

23/06/2022

Los elicitores aplicados en precosecha inducen cambios morfológicos, fisiológicos y bioquímicos que pueden afectar a la producción y calidad de frutos, así como modular los compuestos bioactivos con actividad antioxidante.

Introducción

Uno de los mayores retos para la agricultura del siglo XXI es el desarrollo de sistemas sostenibles y respetuosos con el medio ambiente para hacer frente a la necesidad de alimentar a la creciente población mundial. Con la disminución de la superficie de tierra cultivable, la única forma de lograr este objetivo es aumentando el rendimiento de los cultivos y protegiendo lo que producimos, junto con reducir el consumo de energía y utilizar los recursos de manera más eficiente, es decir producir “más con menos” (FAO, 2012). Al mismo tiempo, se debe mejorar la calidad de los cultivos, particularmente en entornos de cultivo desfavorables. Las plantas se encuentran en su hábitat natural sometidas a diferentes tipos de estrés tanto bióticos (hongos, bacterias y virus) como abióticos (radiación ultravioleta, salinidad, altas y bajas temperaturas, ozono y sequía), lo que afecta a la producción del cultivo. Las plantas no son testigos pasivos frente a la avalancha continua de estos estreses, y al igual que otros organismos, se defienden mediante la activación de varios mecanismos (Figura 1).
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Figura 1. Estrés biótico y abiótico de las plantas y su respuesta al estrés.

Sin embargo, los reguladores del crecimiento vegetal pueden desempeñar potencialmente un papel fundamental en la regulación de las respuestas de las plantas a diversos estreses abióticos y, por lo tanto, contribuyen a la adaptación de las plantas en entornos adversos. Estos reguladores de crecimiento son cruciales para controlar la adaptación al estrés a través de modular cambios fisiológicos, bioquímicos y procesos moleculares y activar los sistemas de defensa (Savides et al., 2016). Investigaciones recientes han demostrado un proceso de señales de tipo químico que actúan como sensores de estrés e inductores de señales de estrés en plantas. Este proceso se puede obtener mediante la aplicación de elicitores, que son compuestos de bajo peso molecular que imitan a un estímulo de estrés abiótico u otros factores bióticos. Sobre la base de su origen, hay dos grupos distintos: elicitores bióticos y abióticos (Figura 2).

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Figura 2. Clasificación y tipo de elicitores.

Las últimas décadas han sido testigos de un tremendo crecimiento en el uso de elicitores en la agricultura, por lo que el Consejo Europeo de la Industria de los Bioestimulantes, y con el objetivo de un marco legal para la comercialización de estos productos, los definió como “Sustancia(s) que contiene(n) y/o microorganismos cuya función cuando se aplica a las plantas para estimular los procesos naturales para mejorar/beneficiar la absorción de nutrientes, la eficiencia de nutrientes, tolerancia al estrés abiótico y la calidad del cultivo” (EBIC, 2012).

En este trabajo se presentan resultados de elicitores de naturaleza química, pero de origen natural considerados reguladores del crecimiento, como melatonina y el ácido γ-aminobutírico (GABA). Los elicitores aplicados en precosecha inducen cambios morfológicos, fisiológicos y bioquímicos que pueden afectar a la producción y calidad de frutos, así como modular los compuestos bioactivos con actividad antioxidante. En la actualidad, los consumidores demandan alimentos más sanos, a la vez que frescos, seguros y duraderos.

Melatonina

La melatonina es una molécula de señalización multifuncional que se distribuye de forma ubicua en diferentes partes de una planta y responsable de estimular varias respuestas fisicoquímicas frente a condiciones ambientales (Arnao y Hernández-Ruiz, 2014). La melatonina se considera un agente antioxidante que puede controlar las especies reactivas de oxígeno (ROS) y el uso del nitrógeno en las plantas. La melatonina, al ser un agente de señalización, induce varias respuestas fisiológicas específicas en las plantas y podría servir para mejorar la fotosíntesis, el crecimiento, la fijación del carbono, el enraizamiento, la germinación de semillas y la defensa frente a varios estresores bióticos y abióticos (Nawaz et al., 2021). En la Figura 3 se muestra los efectos de la melatonina exógena y endógena sobre tolerancia a situaciones de estrés.

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Figura 3. Representación del papel endógeno y exógeno de melatonina en plantas bajo diferentes condiciones de estrés abiótico.

Nuestro grupo, fue pionero en aplicar melatonina como tratamiento precosecha en granada (García-Pastor et al., 2017). La melatonina (0,1 mM) aumentó la producción, el peso, el contenido de azúcares y los compuestos bioactivos en el momento de la recolección. El siguiente año se repitió el tratamiento y las granadas se almacenaron durante 3 meses, y se observó que la granada tratada con melatonina 0,1 mM mantuvo atributos de calidad más altos que, como la acidez, sólidos solubles, firmeza y un mejor control de la pérdida de peso (Medina-Santamarina et al., 2021). De igual forma, en cereza ‘Lapins' la melatonina en precosecha aumentó el rendimiento del cultivo con una producción mayor de kg árbol-1, tal como se puede observar en la Figura 4.

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Figura 4. Rendimiento del cultivo tras la aplicación precosecha de melatanina 0,1 mM en granados y cerezos.

Además, la melatonina estimuló la síntesis de antocianinas en los arilos, por lo que incrementó el color interno de la granada ‘Mollar de Elche’. Por lo que respecta al contenido de compuestos bioactivos, el tratamiento con melatonina conllevó a un aumento de fenoles totales, antocianinas totales y actividad antioxidante total en el momento de la recolección y durante el almacenamiento postcosecha (Lorente-Mento et al., 2021). En cereza, la aplicación de melatonina a dosis de 0,1, 0,3, y 0,5 mM a variedades de ‘Prime Giant’ y ‘Sweet Heart’ tuvo unos efectos positivos en cuanto a la reducción de las pérdidas de peso, acidez y firmeza. Además, las concentraciones de fenoles totales y antocianinas fueron más altas en la fruta tratada, así como la actividad de los enzimas antioxidantes catalasa (CAT), ascorbato peroxidasa (APX) y peroxidasa (POD) y alargando la vida útil (Carrión-Antolí et al., 2022). Por tanto, la melatonina es capaz de estimular los compuestos fenólicos, así como los enzimas antioxidantes los cuales son capaces de mantener la calidad durante más tiempo, incrementando los sistemas antioxidantes en el momento de la cosecha y tras el almacenamiento.

Como conclusión, se puede afirmar que se han obtenido efectos muy positivos para mantener la calidad de los frutos no climatéricos como granada y cereza. No obstante, los efectos de la melatonina dependen de la dosis aplicada, y por tanto se necesitan más investigación para comprender mejor el papel de la melatonina en el control del desarrollo del fruto. Resulta interesante comprobar cómo en melocotón tratado con melatonina produjo una mayor cantidad de ácido γ-aminobutírico (GABA) a través del aumento de la enzima glutamato descarboxilasa y expresión de genes de poliamino oxidasa, relacionada con el metabolismo de las poliaminas (Cao et al., 2018).

Ácido γ-aminobutírico (GABA)

La creciente imprevisibilidad del cambio climático conlleva a importantes estreses abióticos, provocando daños muy severos a la agricultura y a la producción de alimentos, por lo es necesario disponer de estrategias de adaptación ambiental en las plantas. Una de estas estrategias es la activación de múltiples respuestas complejas que involucran procesos fisiológicos, bioquímicos, celulares y moleculares que pueden afectar a la planta, siendo uno de ellos el ácido γ-aminobutírico (GABA).

El ácido GABA es un aminoácido no proteínico de 4 carbonos que se encuentra de forma natural tanto en plantas como en animales. El GABA se encuentra naturalmente en pequeñas concentraciones en muchas frutas y hortalizas, y se acumula bajo varias condiciones de estrés abiótico jugando un papel fisiológico como equilibrio redox, osmoprotección, ajuste osmótico y funciones antioxidantes, entre otras (Signorelli et al., 2021). El contenido endógeno de GABA depende de la fase de crecimiento y desarrollo de la planta (0,03-2 mM), si bien las concentraciones extracelulares de GABA aumentan rápidamente en respuesta a una variedad de estreses (Shelp et al., 2017). En humanos, el GABA tiene múltiples propiedades promotoras de la salud, ya que juega un papel como neurotransmisor inhibidor de la corteza neuronal que actúa sobre el sistema nervioso central, pero también se considera un compuesto bioactivo en alimentos con diferentes funciones, como antiinflamatorio, antidiabético, antihipertensivo y anticancerígeno (Jain y Ghodke, 2021).

La aplicación precosecha de GABA en limón se estudió por primera en limón. Para ello, se utilizaron 3 dosis (10, 50 y 100 mM) a limón ‘Fino’ durante 2 campañas consecutivas (2019 y 2020). Se evaluó el papel de GABA sobre el crecimiento y rendimiento de frutos (kg árbol-1 y número de frutos árbol-1) y los atributos de calidad del limón al momento de la cosecha. El limón ‘Fino’ generalmente se cosecha en diferentes etapas de madurez para cumplir con los requisitos del mercado, y lo normal con dos fechas, una en noviembre y otra en febrero. El tamaño y el color de la fruta son dos de las principales características que determinan cuándo se debe recolectar la fruta. Durante el otoño, a medida que la temperatura comienza a descender (por debajo de los 13 °C), el fruto comienza a cambiar de color debido a la descomposición de la clorofila y la aparición del color amarillo, cuyos principales pigmentos son los carotenoides, mientras que en la segunda cosecha el fruto está completamente amarillo.

Es necesario destacar que en septiembre de 2019 ocurrió una gota fría, que creó un clima inestable y produjo muchas tormentas eléctricas con lluvias torrenciales e inundaciones repentinas, lo que afectó a la producción de los árboles. Los tratamientos con GABA en limonero fueron muy efectivos para mejorar el rendimiento del cultivo, determinado tanto por la producción (kg árbol-1) como por el número de frutos árbol-1 para las dos temporadas y las dos fechas de cosecha, siendo el efecto mayor luego de la aplicación de GABA a 100 mM (Badiche et al., 2022). Este resultado confirma que la aplicación exógena de GABA mejoraría los niveles endógenos de GABA aumentando la eficiencia fotosintética en los árboles estresados, y mejorando la tolerancia al estrés a través de la regulación positiva de la derivación GABA (‘GABA Shunt’) hacia el ciclo de ácidos tri-carboxílicos (para obtener energía) y la estabilización de la membrana celular. El contenido de sólidos solubles, la acidez y la firmeza no se vio afectado por los tratamientos con GABA. Como conclusión, en este trabajo se ha demostrado la eficacia del GABA como elicitor para incrementar la producción y mantener la calidad del limón ‘Fino’. En el futuro, el efecto de GABA en otros cultivares de limón, como 'Verna', y el papel en los compuestos bioactivos y las enzimas antioxidantes requieren más investigación.

Agradecimientos

Este trabajo ha sido financiado por el Ministerio de Economía y Competitividad a través del Proyecto AGL2015-63986R y la Comisión Europea con fondos FEDER.

Referencias

Arnao, M.B., Hernández-Ruiz, J. 2014. Melatonin: plant growth regulator and/or biostimulator during stress? Trends Plant Sci. 19,789–797.

Badiche, F., Valverde, J.M., Martínez-Romero, D., Castillo, S., Serrano, M., Valero, D. 2022. Preharvest use γ-aminobutyric acid (GABA) as an innovative treatment to enhance yield and quality traits in lemon fruit. Agronomy (En Prensa).

Cao, S., Shao, J., Shi, L., Xu, L., Shen, Z., Chen, W. 2018. Melatonin increases chilling tolerance in postharvest peach fruit by alleviating oxidative damage. Sci. Rep. 8: 806.

Carrión-Antolí, A., Martínez-Romero, D., Guillén F., Zapata. P.J., Serrano, M., Valero, D. 2022. Melatonin Pre-harvest Treatments Leads to Maintenance of Sweet Cherry Quality During Storage by Increasing Antioxidant Systems. Front. Plant Sci. 13: 863467.

EBIC. 2012. What are biostimulants? https://www.biostimulatnts.eu.

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Garci´a-Pastor, M. E., Guille´n, F., Zapata, P.J., Agullo´, V., Castillo, S., Serrano, M. D. Valero, D. 2019. Melatonin: a new tool to increase yield and quality at harvest and to extend postharvest shelf-life of pomegranate. Acta Hort. 1254: 289-294.

Jain, P., Ghodke, M.S. 2021. Advances and Perspectives of Gamma-Aminobutyric Acid as a Bioactive Compound in Food. In Bioactive Natural Products for Pharmaceutical Applications, Pal, D., Nayak, A.K., Eds.; Springer, Cham, pp. 819-843.

Lorente-Mento, J.M., Guillén, F., Castillo, S., Martínez-Romero, D., Valverde, J.M., Valero, D., Serrano, M. 2021. Melatonin Treatment to Pomegranate Trees Enhances Fruit Bioactive Compounds and Quality Traits at Harvest and during Postharvest Storage. Antioxidants.10: 820.

Medina-Santamarina, J., Serrano, M., Lorente-Mento, J.M., García-Pastor, M.E., Zapata, P.J., Valero, D., Guillén, F. 2021. Melatonin Treatment of Pomegranate Trees Increases Crop Yield and Quality Parameters at Harvest and during Storage. Agronomy 2021, 11, 861.

Nawaz, K.; Chaudhary, R.; Sarwar, A.; Ahmad, B.; Gul, A.; Hano, C.; Abbasi, B.H.; Anjum, S. 2021. Melatonin as Master Regulator in Plant Growth, Development and Stress Alleviator for Sustainable Agricultural Production: Current Status and Future Perspectives. Sustainability. 13, 294.

Savvides, A., Ali, S., Tester, M., Fotopoulos, V. 2016. Chemical priming of plants against multiple abiotic stresses: mission possible? Trends Plant Sci. 21: 329–340.

Shelp, B. J.; Bown, A. W.; Zarei, A. 2017. 4-Aminobutyrate (GABA): A metabolite and signal with practical significance. Botany. 95: 1015–1032.

Signorelli, S., Tarkowski, L.P., O’Leary, B., Tabares-da Rosa, S., Borsani, O., Monza, J. 2021. GABA and Proline Metabolism in Response to Stress. In Hormones and Plant Response. Plant in Challenging Environments, Gupta, D.K., Corpas, F.J., Eds.; Springer, Cham, pp. 291-314.

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