Diseño y utilización de cubiertas vegetales en el control biológico por conservación en cítricos

El cultivo de los cítricos es paradigmático en cuanto a la importancia que el control biológico tiene en la regulación de las poblaciones de fitófagos que amenazan su producción. Las características especiales de este cultivo permiten la existencia de ricos y abundantes complejos de enemigos naturales. Numerosos estudios realizados en las dos últimas décadas destacan la importancia del uso de cubiertas vegetales como estrategia de gestión de plagas clave en cítricos al mejorar su control biológico por conservación. A pesar de ello, aún hay mucho que aprender en cuanto al diseño de cubiertas vegetales adaptadas a la problemática específica de cada zona o parcela. En el presente artículo se exponen algunos de los aspectos más relevantes a tener en cuenta para el diseño de estas cubiertas 'a la carta' en los que actualmente desde el IVIA, y en colaboración con varias entidades tanto públicas como privadas se ha iniciado una línea de trabajo.

A diferencia de la mayoría de los principales cultivos del mundo, el control de plagas en cítricos se ha caracterizado por la gran relevancia que las técnicas de control biológico poseen entre todas sus posibles alternativas de gestión (Urbaneja et al. 2020). Los primeros casos de control biológico clásico fueron, de hecho, desarrollados en este cultivo a finales del siglo XIX. La importación del coccinélido Rodolia cardinalis (Mulsant) para el control de la cochinilla acanalada, Iceria purchasi Maskell en cítricos de California es reconocida como el primer éxito del control biológico en la agricultura moderna.

El carácter perenne de este cultivo, las plantaciones pueden llegar a perdurar décadas, y la presencia constante de un follaje denso en los árboles, todas las especies de cítricos cultivadas son perennifolias, facilitan la existencia de un medio más o menos estable que favorece el desarrollo de diversas y abundantes comunidades de artrópodos, en las que se incluye numerosas especies de fitófagos pero también de enemigos naturales.

A día de hoy se reconoce que el control biológico realizado por el complejo de enemigos naturales asociados a cítricos es el responsable de la regulación exitosa de la mayoría de fitófagos que pueden amenazar a este cultivo (gipcitricos.ivia.es). Solamente unas pocas especies, las denominadas plagas clave, escapan con frecuencia a su control y necesitan por lo tanto de la utilización de otras estrategias de gestión para evitar que sus poblaciones rebasen los umbrales económicos de daño. El control químico suele ser en estos casos la principal herramienta de gestión. Entre las plagas claves que han afectado a nuestra citricultura durante las últimas décadas podemos citar el piojo rojo de California Aonidiella aurantii Maskell o la mosca mediterránea de la fruta Ceratitis capitata Wiedemann que afectan a todas las especies y cultivares de cítricos, y la araña roja Tetranychus urticae Koch o los pulgones Aphis gossypii Glover y Aphis spiraecola Patch que afectan principalmente a clementinos. A éstas hay que añadir varias especies de reciente introducción en nuestra citricultura como el pezotrips, Pezothrips kellyanus (Bagnall), el trips de la orquídea, Chaetanaphothrips orchidii (Multon), los ácaros de Texas y oriental, Eutetranychus banksii (Mc Gregor) y Eutetranychus orientalis (Klein) o el cotonet de Sudáfrica, Delottococcus aberiae (De Lotto).

Estudios recientes demuestran que cuando el complejo de enemigos naturales asociados al agroecosistema de cítricos está bien conservado, éste puede infligir una mortalidad mucho más importante de lo que era reconocido en determinadas plagas claves (Bouvet et al. 2019a). Bajo este escenario, aunque no seamos capaces de eliminar completamente el uso de estrategias más agresivas como el control químico, el beneficio derivado de este control biológico podría traducirse en una reducción paulatina de la frecuencia de aplicaciones (Monzó y Stansly 2020).

La utilización de cubiertas vegetales es una estrategia que, sin duda, ayuda a incrementar la eficacia del control biológico por conservación de plagas clave en cítricos. Esta estrategia que ya viene utilizándose en la citricultura comercial desde hace prácticamente dos décadas, consiste en mantener una cobertura vegetal entre calles en el cultivo. La presencia y gestión adecuada de otras especies vegetales distintas a la cultivada en el agroecosistema permitirá generar determinados servicios ecosistémicos que pueden ser aprovechados por los enemigos naturales. La cubierta vegetal puede ofrecer refugio frente a condiciones ambientales adversas. También puede incrementar la disponibilidad de recursos alimenticios cuando éstos escasean en el cultivo. Las especies vegetales que la componen pueden ofrecer néctar, polen o incluso semillas como fuente de alimento a depredadores o parasitoides y además, pueden fomentar la presencia de otros artrópodos en el cultivo, fitófagos y saprófagos, que podrían ser utilizados como fuente de alimento alternativa por los depredadores.

Numerosos estudios han demostrado que una gestión adecuada de la cubierta vegetal puede mejorar el control biológico de plagas clave en cítricos (tabla 1). La utilización de Festuca arundinacea Schreb (Poaceae) ayuda a reducir el daño causado por la araña roja T. urticae en clementinos (Aguilar-Fenollosa et al. 2011). Este tipo de cubierta está ligado también a una reducción de las poblaciones de los pulgones A. gossypii y A. spriaecola durante la brotación de primavera en clementinos (Gómez-Marco et al. 2016). Las comunidades de artrópodos depredadores polífagos asociados al suelo de los cítricos, entre los que se incluyen los carábidos, estafilínidos, dermápteros y numerosas especies de arañas cazadoras, pueden verse beneficiadas por la utilización de cubiertas vegetales diversas en especies (Monzó 2010). Alguno de los representantes más importantes de estas comunidades como el carábido Pseudophouns rufipes De Geer o la araña Pardosa cribata Simon depredan sobre la mosca mediterránea de la fruta cuando la encuentran en el suelo del cultivo (Monzó et al. 2010, 2011). Por lo tanto, el incremento de sus poblaciones a través del uso de cubiertas vegetales podría resultar en un aumento del control biológico de esta plaga clave.

Tabla 1. Estudios recientes que demuestran los posibles beneficios de las cubiertas vegetales en el control biológico de plagas en nuestra citricultura.

El diseño de una cubierta vegetal a través de la selección de las especies vegetales que la van a componer es la base para garantizar el éxito de esta técnica de cultivo. Desafortunadamente a día de hoy, y a pesar de que ya existen dos décadas de trabajo con esta estrategia, para muchas de las especies plaga de nuestra citricultura aún existen importantes lagunas de conocimiento en el estudio de las relaciones medio-cubierta vegetal-enemigo natural-plaga, lo que limita las posibles recomendaciones en cuanto al diseño éstas. Por esta razón, desde la investigación, se está indagando precisamente en conocer mejor estas relaciones. A continuación, de describen los pasos a seguir para poder realizar un futuro diseño de cubierta vegetal 'a la carta'.

Identificación de la problemática sanitaria

La experiencia nos dice que un mismo diseño de cubierta vegetal puede afectar de manera muy distinta a los diferentes componentes de las comunidades de enemigos naturales presentes en cítricos y por lo tanto, al beneficio que se derive en el control biológico de según qué plagas. Cubiertas vegetales de gramíneas como la especie F. arundinacea (Figura 1) ayudan a incrementar las poblaciones de ácaros depredadores especialistas en tetraníquidos (Gómez-Martínez et al. 2018) lo que se traduce en un mayor control de la araña roja T. urticae. Sin embargo, esta especie, como el resto de poáceas, no posee nectarios y su polen es de baja calidad nutritiva, lo cual la haría menos adecuada para enemigos naturales que utilicen alguno de estos dos recursos alimenticios. Entre éstos podríamos citar los parasitoides que utilizan el néctar como fuente de azúcares o los fitoseidos generalistas polinífagos, entre los que se encuentra Euseius stipulatus (Athias-Henriot), el depredador más importante del acaro rojo de los cítricos Panonyhcus citri Mc Gregor. Por esta razón, a la hora de decidir qué especies vegetales utilizar en una cubierta es importante reconocer previamente cuáles son las plagas más incidentes en la parcela. La localización geográfica pero sobre todo las especies y variedades cultivadas serán los factores más determinantes en esto. Los clementinos por ejemplo presentan más incidencia de ataques de araña y de pulgón mientras que los daños de trips suelen observarse con mayor frecuencia en el grupo de las naranjas. Una cubierta de F. arundinacea que beneficia el control de araña y pulgón es por lo tanto especialmente recomendable en clementinos.

Contextualización de las condiciones ambientales y edafológicas de la parcela

El conocimiento del medio sobre el que se desarrolla el cultivo es otro de los aspectos claves para poder implantar con éxito una cubierta. La gran diversidad de matices dentro de nuestro clima mediterráneo así como en tipos de suelo hace desaconsejable realizar recomendaciones generales en cuanto al tipo de cubierta vegetal a utilizar. La precipitación anual y el grado de acidez de los suelos son dos factores determinantes a la hora de seleccionar las especies vegetales. Según el tipo de suelo, a grandes rasgos podríamos diferenciar entre la citricultura desarrollada sobre suelos con cierto carácter ácido, localizándose ésta mayoritariamente en la provincia de Huelva, y aquella desarrollada sobre suelos calizos de pH básico, la característica del levante o el valle del Guadalquivir. Respecto a las precipitaciones, podríamos diferenciar la región árida de Murcia y Alicante con valores anuales generalmente inferiores a los 400 mm y el resto de regiones citrícolas tanto del Mediterráneo como del Atlántico peninsular que supera ese valor. Especies ampliamente utilizadas como la F. arundinacea, de relativa fácil implantación en cítricos de las provincias de Tarragona, Castellón y Valencia, parecen ser desaconsejables para la citricultura de la vega del Segura.

Selección de especies vegetales

Una vez ya hemos identificado la problemática sanitaria asociada a nuestra parcela y conocemos también las condiciones edafoclimáticas que limitan las posibles especies vegetales a utilizar, los criterios de selección de especies de una cubierta serían los siguientes:

1. Que tengan continuidad en la parcela. Es importante evitar o reducir al máximo las resiembras. Por ello son recomendables especies tipo geófitos o hemicriptófitos, plantas perennes con yemas de crecimiento por debajo o a nivel del suelo en época desfavorable, como por ejemplo las gramíneas, o terófitos, plantas anuales o bianuales, pero con una elevada capacidad de autosiembra, como por ejemplo la crucífera Diplotaxis erucoides (L.) DC (Figura 2).

2. Que se adapten bien a las labores del cultivo. En este sentido, es recomendable seleccionar especies que toleren las siegas y que no alcancen un porte que pueda dificultar las labores que se realicen en la calle. En el caso de utilizar especies de autosiembra, a la hora de realizar las siegas deberá tenerse en cuenta que estas especies hayan ya madurado la semilla.

3. Que exista disponibilidad comercial de la semilla. Dentro de nuestra flora mediterránea existe una gran diversidad de especies vegetales candidatas a ser utilizadas para cubiertas en cítricos. Una de las principales ventajas de la flora autóctona es que está perfectamente adaptada al medio donde cultivamos los cítricos. Sin embargo, a día de hoy, resulta prohibitivo conseguir y propagar semilla de muchas de estas especies como para poder ser utilizadas de forma generalizada en cubiertas de cultivo. Existen numerosas empresas de semilla que ya trabajan con un catálogo diverso de nuestra flora autóctona (Figura 3). A pesar de ello, aún sigue siendo recomendable seleccionar especies vegetales con cierto grado de domesticación, ya sea para uso ornamental, forrajero o paisajístico, con las que ya se lleva tiempo trabajando y han podido desarrollarse protocolos para su propagación comercial.

4. Que ofrezcan recursos ecosistémicos de interés para la gestión de las plagas identificadas. Una parte de la investigación en el control biológico de conservación busca identificar en qué periodos del año escasea algún recurso importante para los enemigos naturales que conlleve una reducción importante de sus poblaciones, ya sea porque se ven obligados a emigrar o simplemente porque se incrementa su mortalidad. Una vez estos periodos han sido identificados, se pueden seleccionar especies para la cubierta vegetal que en esos momentos críticos ofrezcan ese recurso limitante. Desde el punto de vista ambiental, por ejemplo, una cubierta vegetal densa en la calle durante el verano podría facilitar refugio en los días más extremos que combinan temperaturas muy elevadas con humedades relativas muy bajas. Desde el punto de vista de la nutrición de los enemigos naturales, el periodo que va desde el inicio del otoño hasta el final del invierno parece resultar especialmente crítico. Estudios sobre el estado nutricional de Aphytis melinus DeBach, parasitoide del piojo rojo de California, demostraron que durante ese periodo del año, los adultos sufren una carencia importante de hidratos de carbono (azúcares) (Tena et al. 2016). Por otro lado, tanto los macro como los micro-coccinélidos asociados a pulgones en cítricos presentan sus mínimos poblacionales a la salida del invierno (Bouvet el al. 2019b). Aunque no se ha estudiado específicamente las causas de ello, la ausencia de su fuente de alimento principal, los pulgones, desde inicios del otoño y la escasez de fuentes alternativas de proteínas y azúcares durante el invierno probablemente expliquen en parte este mínimo. Especies vegetales que ofrezcan néctar y/o polen durante el otoño y el invierno podrían ser buenas candidatas para una cubierta vegetal. En este sentido, en la familia de las brasicáceas o crucíferas existen numerosas especies que bajo nuestro clima, florecen durante esa época del año. Por otro lado, especies de gramíneas como la F. arundinacea mejor adaptadas al frío que los cítricos, inician su actividad vegetativa semanas antes que estos y sobre sus brotes tiernos se pueden desarrollar colonias de pulgones que servirán de alimento a coccinélidos y otros depredadores que posteriormente nos ayudaran a controlar las infestaciones de pulgones en los cítricos (Gómez-Marco et al. 2016).

Diversidad de especies en una cubierta vegetal

A priori, un mayor número de especies en la composición de cubiertas vegetales nos haría pensar en mayores beneficios ecosistémicos. El máximo exponente en diversidad florística entre las cubiertas vegetales probablemente sean las cubiertas de tipo espontánea, aquellas generadas de manera natural desde el propio banco de semillas del suelo de la parcela. Se sabe por ejemplo que cubiertas espontáneas con elevada diversidad de especies vegetales incrementan notablemente las poblaciones de carábidos (Monzo 2010). Estos coleópteros son depredadores omnívoros que incorporan en su dieta una variedad importante de semillas (Honek et al. 2003). El carábido más abundante en nuestros cítricos, P. rufipes, es un depredador eficaz de pupas de mosca mediterránea de la fruta. Por lo tanto, este tipo de cubiertas podría favorecer el control biológico de C. capitata. Sin embargo, contra mas especies vegetales contenga una cubierta más complejo resultará la gestión de los servicios ecosistémicos que pueda ofrecer. Cuando se utilizan cubiertas sembradas con un elevado número de especies, muchas veces la relaciones de dominancia entre las especies derivan en que unas tiendan a desaparecen rápidamente y otras a dominar la cubierta. Además, las relaciones fitosociológicas entre las especies de la cubierta pueden variar dependiendo del medio en el que se desarrollan por lo que la composición y abundancia relativa de las especies de una cubierta procedente de una misma mezcla podría variar mucho entre parcelas. Por esta razón, sería recomendable desarrollar estrategias que permitan gestionar mejor esta diversidad. La utilización de especies diferentes en calles alternas podría ser una alternativa.

Conclusión

El uso de cubiertas vegetales en la calle del cultivo de cítricos es una estrategia que permite mejorar el control biológico por conservación de diferentes plagas clave. A pesar de que en los últimos 20 años diferentes estudios demuestran la eficacia de esta estrategia, es necesario desarrollar más investigación para entender las posibles relaciones beneficiosas entre especies vegetales y enemigos naturales clave de manera que en un futuro se puedan diseñar cubiertas vegetales adaptadas a la problemática específica de cada parcela. En este sentido desde el IVIA, en cooperación con varios colaboradores, tanto desde el sector público como privado, se ha iniciado recientemente una línea de investigación sustentada con un proyecto IVIA, enfocada a dar respuesta a todos estos interrogantes anteriormente descritos que plantea el uso e implementación de cubiertas vegetales. Esperamos en los próximos años poder ser partícipes de un mayor uso de cubiertas vegetales 'a la carta' en la citricultura española.

Referencias bibliográficas

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• Bouvet, J.P., Urbaneja, A., Monzó, C. 2019b. Effects of citrus overwintering predators, host plant phenology and environmental variables on aphid infestation dynamics in clementine citrus. Journal of Economic Entomolgy 112, 1587-1597.
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• Monzó, C. 2010. Artrópodos depredadores potenciales de Ceratitis Capitata (Wiedemann) presentes en el suelo de cítricos. Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Valencia.
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• Tena, A., Wäckers, F. L., Heimpel, G. E., Urbaneja, A., Pekas, A. 2016. Parasitoid nutritional ecology in a community context: the importance of honeydew and implications for biological control. Current Opinion in Insect Science, 14, 100-104.
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