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Los virus en los cultivos hortícolas protegidos del sureste español desde una perspectiva histórica

Leonardo Velasco Arjona (Doctor en Ciencias Biológicas, Investigador titular de IFAPA)

21/02/2015

La dinámica seguida por los virus en los cultivos hortícolas protegidos en el sureste español ha evolucionado desde los transmitidos por pulgones, mayoritarios en un primer momento, hasta los transmitidos por moscas blancas, en particular Bemisia tabaci. Posteriormente, y debido al desplazamiento hacia un control integrado que ha sido bastante exitoso en el control de aleuródidos, no tanto en el control de áfidos, los virus transmitidos por estos están teniendo un 'revival' significativo. A pesar de que el número de virus que afectan a nuestros cultivos no cesa de aumentar acaban teniéndose bajo control. Las principales medidas que ha conseguido limitar los daños de estas enfermedades han sido la mejora en el cerramiento que limitan la difusión de vectores y la introducción de resistencias.

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Introducción

Las adecuadas condiciones climáticas del sureste español lo hacen apto para una agricultura intensiva y de primor pero al mismo tiempo favorecen la propagación de diversas enfermedades entre las cuales hay que destacar a los virus. En este artículo consideraremos los diversos virus que han aparecido en esta zona en los últimos 30 años, sus vectores y las estrategias para su manejo que se han ido desarrollando, con distintos grados de éxito, de manera que nos sirvan para afrontar los nuevos virus que sin duda aparecerán en los años venideros. Los virus en los cultivos hortícolas intensivos constituyen una importante preocupación para los agricultores del sureste español. Dentro de su orden de prioridades estas enfermedades destacan entre otros factores como las oscilaciones del mercado y los costes de producción (Figura 1).
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Figura 1. Resultado de la encuesta realizada en 2008 a agricultores de Almería sobre los factores que tienen impacto en sus cultivos. (Fuente: Caracterización de la situación financiera del sector hortícola de Almería 2007/08. (2009). Dirección General de Planificación y Análisis de Mercados. Consejería de Agricultura y Pesca. Junta de Andalucía.
Esta consideración se ha mantenido a lo largo del tiempo, pero es importante tener en cuenta que a pesar de la continua llegada de nuevos virus a estas zonas la producción se ha mantenido y continúa siendo rentable. Sin duda, la capacidad de los distintos agentes implicados en el control de estas enfermedades: agricultores, técnicos, investigadores y casas de semillas, además de las distintas actuaciones de la Administración en forma de regulaciones e inspecciones, ha conseguido limitar el perjudicial efecto de las mismas.

La evolución de las enfermedades virales en el sureste español ha ido en paralelo con la evolución en los métodos de cultivo (de aire libre a invernadero) y de la aparición o expansión de los distintos insectos vectores que las transmiten. En este sentido, cabe indicar como línea maestra, la aparición en estas zonas en un primer momento de virus transmitidos por áfidos, que aunque en retroceso en cuanto a incidencia, han ido siendo desplazados por la aparición, sucesiva, de distintos virus transmitidos por moscas blancas (Figura 2). No debemos olvidar a los virus transmitidos por otros vectores como los hongos, trips o aquéllos que se propagan por contacto mecánico.

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Figura 2. Línea temporal de la aparición de las distintas especies virales en los cultivos hortícolas protegidos del sureste español en los últimos 30 años. La fecha representa en la mayor parte de los casos la primera detección o la fecha de publicación de la misma. Los modos de transmisión de las distintas especies de virus se representan en color.

Los primeros años

En la década de los 80 los virus que limitaban la producción de los cultivos eran los transmitidos por áfidos y los de transmisión mecánica. Entre los transmitidos por áfidos destaca Cucumber mosaic virus (CMV) por su naturaleza polífaga, además de otros virus tales como los potyvirus Potato virus Y (PVY) de solanáceas y Papaya ringspot virus (PRSV), Watermelon mosaic virus 2 (WMV) y Zucchini yellow mosaic virus (ZYMV), afectando cucurbitáceas. Es esta época también existían graves epidemias de virus de transmisión mecánica (contacto), afectando a tomate y pimiento, principalmente los tobamovirus Tomato mosaic virus (ToMV) y Pepper mild mottle virus (PMMoV). Todos estos virus han sido objeto de intensa investigación, pues también son importantes en otras partes del mundo, lo que ha permitido introgresar fuentes de resistencia para las distintas especies cultivadas. En el caso de PVY en pimiento o PRSV y ZYMV en cucurbitáceas las resistencias introgresadas son eficaces, aunque no tanto para WMV ni para CMV dada la capacidad de adaptación de este virus a muy distintas especies, lo que le hace escapar fácilmente de las resistencias. Para ToMV en tomate, el gen Tm1 introducido en un primer momento fue más tarde reemplazado por Tm22 que ha permanecido eficaz para el control del virus desde la década de los 60. El virus PMMoV tiene distintas razas que han ido apareciendo sucesivamente en la zona que nos ocupa y que constituye un interesante ejemplo de cómo a medida que se han ido introduciendo las resistencias a este virus se ha ido configurando la selección y desplazamiento de unas razas por otras. La resistencia a este virus es proporcionada por alelos del gen L de pimiento, llamados L1 a L4, que controlan sucesiva y complementariamente a las razas o patotipos del virus, hablándose de los patotipos de PMMoV P0, P1, P12 y P123. Así los patotipos P0, P1 P12 son controlados por el alelo L3, mientras que P0, P1, P12 y P123 lo son por L4. Hasta la fecha el gen L4, de introducción más reciente, ha sido eficaz en controlar todos los patotipos de PMMoV. A pesar de que en 2008 se describió en Israel el patotipo P1234 que supera el gen L4, no parece que se esté extendiendo en los cultivos de pimiento en este país ni ha sido aún detectado en España. Además de estos virus transmitidos por pulgones o por contacto, en esa década aparecieron dos virus, uno afectando a melón y transmitido por el hongo Olpidium, Melon necrotic spot virus (MNSV) y otro transmitido por trips, Tomato spotted wilt virus (TSWV). En el caso de MNSV, la enfermedad se vio limitada por la introgresión del gen nsv en melón, que ha resultado eficaz a pesar de que existe una raza que supera esta resistencia. Afortunadamente, esta raza tiene una mala adaptación al huésped por lo que su difusión es muy restringida.

Una patología mucho más severa ha sido y es la causada por TSWV, el principal virus del género Tospovirus que ha entrado en España

Una patología mucho más severa ha sido y es la causada por TSWV, el principal virus del género Tospovirus que ha entrado en España. Este virus, muy polífago, afecta principalmente a pimiento, tomate y judía, y continúa siendo una enfermedad grave y difícil de controlar. Por un lado, el vector, la especie de trips Frankliniella occidentalis, la única eficaz en la cuenca mediterránea para transmitirlo, es asimismo polífaga y de difícil contención por ser muy prolífica y de pequeño tamaño. Por otra parte, al ser un virus tan polífago tiene muchos reservorios, tanto en especies cultivadas como en arvenses. En el caso del tomate la introducción del gen Sw-5 procedente de Lycopersicum peruvianum -a pesar de la aparición de razas del virus que superan la resistencia, estas no han tenido difusión- ha permitido mantener un nivel de daños bajos en los cultivos siempre que la presión del inóculo/vector sea reducida. El caso del pimiento la situación es más comprometida. En un primer momento la introgresión del gen Tsw procedente de Capsicum chinense en pimiento permitió controlar el virus, siempre que la presión de inóculo fuera moderada; no obstante, desde principios de la década de 2000, las razas que superan la resistencia a Tsw han tenido una rápida difusión causando graves epidemias en pimiento. Los síntomas observados cuando hay presencia de estas razas que superan la resistencia son bien los habituales de TSWV en variedades de pimiento que carecen del gen Tsw, o bien necrosis y colapso de la planta en las variedades que cuentan con el gen Tsw. La búsqueda de nuevas fuentes de resistencia a TSWV en pimiento es, por tanto, indispensable. No obstante, esta búsqueda tendrá que tener en cuenta la presencia simultánea en el campo de aislados o razas que superan y que no superan al gen Tsw, con las posibles interacciones que la infección mixta pueda provocar en la planta.

De entre los virus transmitidos por contacto tenemos que mencionar también a Tobacco mild green mosaic virus (TMGMV), otro tobamovirus que es patógeno de solanáceas, en particular pimiento y berenjena. En pimiento es controlado por los genes L3 y L4. El manejo de los tobamovirus (ToMV, PMMoV, TMGMV) y los otros virus de contacto exige cuidado en el manejo del cultivo en caso de aparición de brotes. En particular hay que controlar los aperos de trabajo, tanto de ropa, calzado, como de herramientas para las distintas labores, que pueden transmitir estos virus. Cucumber green mottle mosaic virus (CGMMV) es otro tobamovirus que afecta a las cucurbitáceas, particularmente pepino aunque también melón y sandía. Se detectó en la zona a mediados de la década de los 90 y es un caso particular de virus que tiene brotes esporádicos, a veces graves, por lo que es muy importante reconocer los síntomas para poder atajar pronto el brote. No existen resistencias para este virus en las variedades comerciales.

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Figura 3. Problemas en el viraje de color en pimiento debidos a PVYV.

Entre los virus transmitidos por contacto el más grave ha sido Pepino mosaic virus (PepMV). A pesar de su nombre no afecta a pepino sino a tomate, pues deriva de la solanácea americana pepino dulce (Solanum muricatum). Este virus hizo su aparición en España a finales de la década de lo 90 y desde entonces constituye una de las más graves epidemias en tomate en todo el sureste español. No existen aún resistencias a este virus en variedades comerciales de tomate, aunque es una labor que está en desarrollo por parte de entidades públicas y privadas. Mientras tanto, se impone el control del virus tal y como se hace con los virus de contacto. Una medida de control adicional que ha sido propuesta es la inmunización del cultivo con razas poco virulentas de PepMV que protegen de las razas más agresivas. Es un método viable pero que exige unas condiciones muy controladas y proceder con unos genotipos del virus bien definidos que han de estar disponibles.

Antes de entrar en el apartado de los virus transmitidos por moscas blancas -los causantes de las epidemias más graves en los cultivos hortícolas del sureste español- mencionaremos otros casos de virus transmitidos por hongos y por pulgones. En primer lugar otro virus transmitido por el hongo Olpidium como es el caso de Cucumber leaf spot virus (CLSV). Este virus ha sido detectado de forma esporádica en cultivos de pepino y su importancia parece menor. No es el caso de Pepper vein yellows virus (PVYV), un polerovirus que ha hecho su aparición en 2012 en España en cultivos de pimiento. Este virus es un paradigma de los virus transmitidos por pulgón en el sureste español. El control de mosca blanca mediante métodos convencionales, léase fitosanitarios, tuvo como consecuencia colateral la reducción muy significativa de la incidencia de pulgones y en consecuencia de los virus transmitidos por los mismos. El desplazamiento hacia métodos de control integrado ha redundado en un control bastante efectivo en la incidencia de mosca blanca que no ha sido así en el caso del pulgón. Esto ha permitido el incremento de enfermedades transmitidas por pulgón y ha favorecido, probablemente, la amplia distribución de un virus de aparición tan reciente como PVYV. Los daños provocados por este virus son fundamentalmente la maduración irregular del fruto, malformaciones y decoloraciones en aquéllas variedades en las que existe un viraje de color (Figura 4). Esto implica una pérdida del valor comercial del fruto, lo que es crítico en una agricultura de primor como es la del sureste español.

Cucurbit aphid-borne yellows virus (CABYV) fue identificado en primer lugar en cultivos de melón del Campo de Cartagena (Murcia) y posteriormente ha sido detectado en provincias adyacentes. Se trata de un polerovirus transmitido por pulgón que causa síntomas en distintas especies de cucurbitáceas. Estos son variables, oscilando desde amarillamientos suaves a decoloración completa de la planta, engrosamiento de hojas, que se vuelven quebradizas. No afecta a la calidad del fruto, aunque si se merma la producción. Dada la forma de transmisión del virus, en principio hace que sea más común en áreas de cultivo al aire libre, la forma más habitual de cultivar melón en la provincia de Murcia. Sin embargo, tal y como hemos mencionado antes, la mayor aparición de pulgones incluso en superficie invernada hace que se detecte esporádicamente en invernaderos la provincia de Almería. El control del virus es factible por la introgresión de dos genes recesivos cab1 y cab2. Cabe esperar que la incidencia de virus transmitidos por pulgón aumente hasta que el control integrado de estos insectos sea eficaz. En este sentido debería verse la introducción de genes de resistencia a los pulgones, como el gen Vat de melón, que confiere cierta resistencia a Aphis gossypii. Otro virus minoritario es el ilarvirus Parietaria mottle virus (PMoV), detectado en invernaderos de pimiento en 2004. Su modo de transmisión parece ser el polen, aunque podrían estar también implicados otros insectos como trips. Los aislados de PMoV detectados en cultivos de tomate en Cataluña parecen ser genéticamente distintos del aislado de pimiento de Almería. De momento estos aislados de tomate no se han observado en el sureste español (Aramburu et al., 2010).

La llegada de la mosca blanca

Aunque las moscas blancas han estado siempre presentes en la agricultura mediterránea su importancia únicamente radicaba, hasta hace unos 30 años, en sus daños como plaga, al ser insectos succionadores de savia. No obstante, desde que apareció a principios de los 90 en España el crinivirus Beet pseudo-yellows virus (BPYV), causante de amarilleamientos en cucurbitáceas, y transmitido por la mosca blanca Trialeurodes vaporariorum, el número de especies virales transmitido por aleuródidos no ha dejado de aumentar. La enfermedad de la cuchara del tomate (TYLCD) hizo su aparición en España a principios de los 90. Dos especies de virus fueron identificadas un primer momento como causantes de esta grave patología en España. Se trataba de los begomovirus Tomato yellow leaf curl Sardinia virus y Tomato yellow leaf curl virus. Posteriormente han aparecido dos especies recombinantes de las mismas, Tomato yellow leaf curl Axarquia virus y Tomato yellow leaf curl Malaga virus que tienen características biológicas diferenciales (ver revisión en: Navas-Castillo et al., 2011). Estos virus son transmitidos por Bemisia tabaci, especie de mosca blanca que tiene distintos biotipos. Lamentablemente los biotipos indígenas de B. tabaci han ido siendo desplazados por otros más prolíficos y eficaces en la transmisión de virus como son los biotipos B y Q. Este último es aún más resistente a insecticidas. Los virus de la cuchara del tomate también infectan al pimiento (que es huésped asintomático) y afecta a la judía en donde son causa de malformaciones en planta y fruto, así como de enanismo. Para el control de TYLCD contamos en tomate con el gen Ty-1, introducido en 1994 procedente de Solanum chilense que se ha mostrado bastante eficaz siempre que la presión combinada de inóculo/vector sea baja o moderada. Aún no hay disponibles en variedades comerciales otros genes Ty (Ty-2, Ty-3 –alelo de Ty-1-, etc.) que han sido identificados por los investigadores y que podrían complementar la resistencia de Ty-1 e incluso prever los posibles perjuicios que la eventual introducción de otros begomovirus causaría en nuestras zonas de cultivo. Otras alternativas complementarias que se están desarrollando actualmente es incrementar la resistencia al vector mediante la introgresión de genes que incrementan los tricomas en las hojas o que produzcan sustancias que repelan a los vectores.

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Figura 4. CYSDV en melón (A) y pepino (B) en invernaderos de Almería.

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Figura 5. ToCV en tomate.

Respecto a los virus de cucurbitáceas transmitidos por moscas blancas, además del mencionado BPYV, destacaremos dos especies, el crinivirus Cucumber yellowing disorder virus (CYSDV), que apareció al inicio de los 90 y el ipomovirus Cucumber vein yellowing virus (CVYV), detectado en 2000. Ambos son transmitidos por B. tabaci. Es significativo que BPYV apenas haya sido detectado últimamente en la provincias de Almería o Granada, sin duda debido a que su vector T. vaporariorum haya ha sido desplazado en la zona por B. tabaci. Por el contrario, CYSDV y CVYV son especies de especial relevancia en los cultivos intensivos del sureste español (Figura 4). Las medidas de control para ambas especies han sido, por un lado las resistencias introducidas, para CYSDV en pepino y melón y para CVYV en pepino (en melón aún no está en variedades comerciales), y por otro, el control del vector, sobre todo a nivel de barreras físicas en los invernaderos: dobles puertas, mallas de alta densidad, etc. CVYV también afecta a la sandía, causando necrosis internas en la carne del fruto que son indetectables hasta que no se abren (Figura 6). No obstante, en ocasiones el daño en fruto es tan grave que causa rajado del mismo. El control de CVYV en invernadero de sandía ha de ser el mismo que para el pepino y el melón. Otro factor a tener en cuenta son las interacciones por infección simultánea de distintas especies virales, que en ocasiones causan sinergismos conduciendo a la aparición de daños que no causarían de forma separada. Por ejemplo, CYSDV y CVYV que de forma independiente no causan síntomas en calabacín, cuando infectan simultáneamente a la planta provocan amarilleamento y malformaciones en las hojas, y por tanto merma en el rendimiento de la producción (Gil-Salas et al., 2012).

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Figura 6. CVYV en sandía en invernadero de Almería.

Otro crinivirus, transmitido por B. tabaci y T. vaporariorum, introducido en el sureste español a finales de la década de los 90 es Tomato chlorosis virus (ToCV), causante de amarilleamientos en las hojas de tomate, reduciendo la capacidad fotosintética de la planta y por tanto el rendimiento, aunque no afecta a la calidad del fruto. Una especie afín, Tomato infectious chlorosis virus (TICV), de características similares a ToCV ha sido detectado ocasionalmente en el sureste español, no obstante al ser transmitido sólo por T. vaporariorum su incidencia es muy baja. Los amarilleamientos provocados por estos virus son fácilmente confundidos por los agricultores con deficiencias o envejecimiento del cultivo (Figura 5). Esto es particularmente evidente en zonas donde los cultivos de tomate son bajo mallas donde los vectores entran con facilidad y transmiten la enfermedad. Esto síntomas, por el contrario, apenas se observan en cultivos de tomate bajo estrictas medidas de control al vector (Velasco et al., 2008). No existen actualmente variedades de tomate comerciales con resistencia a estos virus, probablemente debido a que no es exigida por los agricultores a las casas de semillas dado el desconocimiento de esta patología. Continuando con los virus de tomate transmitidos por moscas blancas (B. tabaci y T. vaporariorum) destacamos a Tomato torrado virus (ToTV), una especie que ha dado nombre a un nuevo género de virus: Torradovirus. Este virus en un primer momento causó desconcierto porque el modo de transmisión no estaba claro. Los síntomas que provoca en tomate son muy característicos, tanto en fruto como en planta (Figura 7). Por otra parte, la resistencia al virus está ya presente en variedades comerciales de tomate, de forma absolutamente casual, pues no fue debida a un desarrollo dirigido. Es posible que esto, junto con la escasa eficiencia de transmisión por el vector sea el motivo de la escasa difusión de este virus y de su posible regresión en algunas zonas de cultivos de tomate (Gómez et al., 2012).

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Figura 7. Torrado en invernadero de tomate en Águilas (Murcia).

Otros cultivos minoritarios, como es el caso de la judía, también son diana de determinadas virosis. Ya hemos mencionado la enfermedad de la cuchara en este cultivo y tenemos que citar a otras especies de crinivirus transmitido por mosca blanca. Se trata de Bean yellow disorder virus (BnYDV) detectado en 2003 (Martín et al., 2008). Los síntomas que causan en la planta son de amarilleamiento y malformaciones en hojas y fruto. La incidencia de este virus ha estado en regresión de forma paralela a la disminución de la superficie cultivada de judía en las provincias de Almería y Granada.

Otro crinivirus aparecido receintemente es este cultivo es de Lettuce chlorosis virus (LCV-SP), detectado en 2011 (Ruiz et al., 2014). La última especie emergente que ha aparecido (2012) en el sureste español es Tomato leaf curl New Delhi virus (ToLCNDV), otro begomovirus transmitido por B. tabaci al igual que los causantes de la cuchara del tomate y de la judía. A diferencia de estos, el aislado de ToLCNDV que tenemos en España afecta principalmente a las cucurbitáceas. Este virus produce daños muy graves en calabacín, pero también, aunque en menor medida en pepino y melón. La razón más probable de estos menores daños en cultivos de melón y pepino ha de encontrarse en las mejores estructuras, en cuanto a barreras físicas al vector, bajo las que se cultivan estas dos hortícolas, a diferencia del calabacín. Este virus limita completamente el cultivo de calabacín al aire libre como hasta ahora se hacía en zonas costeras de las provincias de Granada y Málaga (Figura 8). Actualmente están en curso investigaciones por parte de entidades públicas y privadas que eventualmente conducirán a la introducción de resistencias a esta enfermedad en calabacín y las otras especies de cucurbitáceas. Mientras tanto las medidas de control de esta enfermedad han de dirigirse al control del vector.

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Figura 8. TYLCNDV impide el cultivo de calabacín al aire libre en la provincia de Málaga.

Referencias bibliográficas

  • Aramburu, J.; Galipienso, L.; Aparicio, F.; Soler, S.; López, C. (2010). Mode of transmission of Parietaria mottle virus. Plant Pathology Journal 92, 679–684.
  • Gil-Salas, F.M.; Peters, J.; Boonham, N.; Cuadrado, I.; M., Janssen, D. (2012). Co-infection with Cucumber vein yellowing virus and Cucurbit yellow stunting disorder virus leading to synergism in cucumber. Plant Pathology 61, 468–478.
  • Gómez, P.; Sempere, R.N.; Aranda, M.A. (2012). Pepino mosaic virus and tomato torrado virus: Two emerging viruses affecting tomato crops in the Mediterranean basin. Advances in Virus Research 84, 505-532.
  • Ruiz; L.; Simón, A.; García, C; Janssen, D. (2014) First report of Lettuce chlorosis virus infecting bean in Spain. Plant Disease 98, 6. 857-857.
  • Martín, G.; Velasco, L.; Segundo, E.; Cuadrado, I. M.; Janssen, D. (2008). The complete nucleotide sequence and genome organization of bean yellow disorder virus, a new member of the genus Crinivirus. Archives of Virology 153, 999–1001.
  • Navas-Castillo, J., Fiallo-Olive, E., Sanchez-Campos, S. (2011). Emerging virus diseases transmitted by whiteflies. Annual Review of Phytopathology 49, 219–48.
  • Velasco, L.; Simon, B.; Janssen, D.; Cenis, J. L. (2008). Incidences and progression of tomato chlorosis virus disease and tomato yellow leaf curl virus disease in tomato under different greenhouse covers in southeast Spain. Annals of Applied Biology 153, 335–344.

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