Miasis cutáneas en pequeños rumiantes: un viejo conocido, ¿cada vez más frecuente?

Las miasis cutáneas (también conocidas bicheras, gusaneras, etc.) continúan siendo una de las parasitosis más infradiagnosticadas y, al mismo tiempo, más frecuentes en los sistemas de producción extensivos de pequeños rumiantes. Aunque tradicionalmente se han considerado un problema estacional, los cambios en el clima, la persistencia de sistemas de manejo favorables y la expansión de especies como Wohlfahrtia magnifica están contribuyendo a aumentar su importancia sanitaria y económica. En este artículo se revisan los principales aspectos de esta enfermedad y se presentan datos recientes obtenidos en encuestas en explotaciones españolas y un estudio longitudinal realizado en una explotación caprina.

Las miasis cutáneas constituyen una de las ectoparasitosis más importantes de los pequeños rumiantes en sistemas extensivos y semiextensivos. Están causadas por larvas de dípteros que se desarrollan sobre tejidos vivos o lesionados del hospedador, provocando pérdidas productivas, deterioro del bienestar animal y costes sanitarios considerables. Las especies implicadas pueden producir miasis obligatorias, cuando requieren un hospedador vivo para completar su desarrollo, o facultativas, cuando aprovechan tejidos previamente dañados. Entre las principales familias de interés veterinario destacan Calliphoridae, Sarcophagidae y Oestridae. A escala mundial, las miasis traumáticas más importantes están asociadas a Cochliomyia hominivorax en América, Chrysomya bezziana en África, Oriente Medio y Asia tropical, y Lucilia cuprina en Oceanía, donde el denominado ‘flystrike’ ovino ha condicionado históricamente los programas de control y manejo de las explotaciones. Sin embargo, la situación epidemiológica europea es diferente y está dominada por especies del género Lucilia y, especialmente en la región mediterránea, por Wohlfahrtia magnifica.

La distribución de W. magnifica comprende regiones cálidas y relativamente secas de la zona paleártica, extendiéndose desde la Península Ibérica hasta Asia Central. En España se considera endémica especialmente en áreas de Castilla-La Mancha, Extremadura, Andalucía y otras regiones mediterráneas y semiáridas, aunque realmente podría extenderse por toda la Península, a excepción de la Cornisa Cantábrica. Estudios recientes realizados en el sureste español muestran prevalencias elevadas en explotaciones ovinas extensivas y semiextensivas, confirmando la amplia distribución de la enfermedad y su estrecha relación con sistemas productivos tradicionales. En algunas zonas endémicas del sureste peninsular, el porcentaje de explotaciones afectadas puede aproximarse al 95% mientras que, a nivel de rebaño, el porcentaje de animales es menor y variable; además, está estrechamente ligado a unas condiciones climáticas cuyas variaciones pueden incrementar el impacto de la enfermedad. W. magnifica es un parásito obligado con capacidad de generación de lesiones sin necesidad de un daño previo. Su ciclo biológico consiste en la larviposición por parte de las hembras grávidas de larvas de primer estadio en la piel de localizaciones concretas de los animales, las cuales se desarrollan hasta larvas de tercer estadio y se desprenden para realizar la metamorfosis en el suelo (Figura 1).

Figura 1. Ciclo biológico de W. magnifica' La hembra adulta deposita las larvas de primer estadio sobre heridas o aberturas naturales. Las larvas agrupadas en nódulos larvarios se alimentan de los tejidos y mudan a larva de segundo estadio en aproximadamente un día. Estas aumentarán de tamaño y se transformarán en larvas de tercer estadio. Las larvas de tercer estadio ganarán tamaño y peso para desprenderse del animal en sus lugares de descanso entre los 4-8 días tras la infestación. Inmediatamente se enterrarán para comenzar la pupación. El adulto emergerá en 10-12 días si las condiciones son idóneas, si no, puede permanecer en diapausa varios meses. El adulto vivirá 20-25 días que empleará en copular y buscar hospedadores para depositar las larvas. Serán especialmente activos en días cálidos y soleados, con poco viento y en lugares abiertos.

La distribución anatómica de las miasis presenta una diferencia considerable entre sexos ya que en las hembras la región más infestada es la vulva o el área perianal (76,3%) y en menor medida las pezuñas o las ubres, mientras que en los machos la región más frecuentemente infestada es el área prepucial (96,4%) y en menor medida el área de la cabeza y cuello. Además, los animales adultos tienen mayor predisposición a la infestación por la posible atracción de las moscas grávidas a sus secreciones genitales compuestas de sustancias químicas que pueden actuar como atrayentes de los dípteros (Figura 2).

Figura 2. Aberturas naturales como la vulva (A) o el prepucio (B), abscesos en ganglios (poplíteo, C; precrural, D) que acabarán fistulizando, lesiones alrededor de crotales (E y F), dermatitis interdigitales, o pequeñas heridas provocadas por peleas en la zona de la cabeza, son algunas de las zonas frecuentes de larviposición de las moscas. En la imagen B se puede observar como es habitual que una misma herida contenga larvas de diferentes edades y tamaños, ocupando las mayores la zona central.

Esta enfermedad causa una serie de pérdidas tanto directas como indirectas que son difícilmente cuantificables y aunque para su control se han comercializado numerosos fármacos antiparasitarios, tanto con función preventiva como curativa, su eficacia y extensión en su uso son muy limitados.

La revisión frecuente de los animales durante los periodos de mayor riesgo sigue siendo esencial. La detección precoz de pododermatitis, dermatitis, heridas traumáticas, abscesos o regiones húmedas permite instaurar tratamientos antes de la colonización larvaria. Del mismo modo, la correcta higiene de instalaciones y la adecuada eliminación de cadáveres y restos orgánicos contribuyen a disminuir la presión ambiental de moscas adultas.

El control de las miasis debe basarse en una combinación de medidas terapéuticas y preventivas. El tratamiento de los animales afectados requiere la eliminación completa de las larvas, limpieza de las lesiones y aplicación de antisépticos e insecticidas tópicos, complementándose en casos graves con antibioterapia y antiinflamatorios. Entre las herramientas preventivas destacan los piretroides sintéticos, como cipermetrina y deltametrina, así como las lactonas macrocíclicas y los reguladores del crecimiento de insectos. En particular, la cipermetrina, la doramectina y, especialmente, el diciclanilo han demostrado eficacia en la reducción de la incidencia de wohlfahrtiosis cuando se aplican estratégicamente antes de los periodos de máxima actividad de las moscas. No obstante, la eficacia de ivermectina y moxidectina frente a infestaciones establecidas por W. magnifica parece limitada. Más recientemente, las isoxazolinas, como el fluralaner, han surgido como una alternativa prometedora para la prevención y el tratamiento de determinadas miasis, aunque la experiencia de campo sigue siendo todavía limitada. A pesar de los avances farmacológicos, las limitaciones derivadas de los tiempos de retirada y el riesgo de aparición de resistencias hacen imprescindible integrar el uso de antiparasitarios con medidas de manejo, vigilancia y prevención. El éxito alcanzado en la erradicación de Cochliomyia hominivorax en amplias regiones de Norteamérica y Centroamérica mediante la liberación de machos estériles ha demostrado el potencial de esta estrategia, que podría representar una alternativa de interés para el control futuro de otras especies miasígenas como W. magnifica.

Con el estudio que se presenta a continuación se pretendió conocer de forma más precisa la dinámica de las miasis en España y la obtención de datos del sector respecto a las miasis y las técnicas que se usan para su prevención y tratamiento en los pequeños rumiantes. Para ello se emplearon cuestionarios difundidos a personas del sector de los pequeños rumiantes y se realizó un seguimiento de varios meses de una ganadería caprina.

Para obtener información general sobre el proceso de las miasis en los pequeños rumiantes se elaboró un cuestionario de tipo formulario con el que recopilar tanto información relativa a las características generales de las explotaciones participantes como datos específicos sobre los casos de miasis de las ganaderías. Estos cuestionarios se distribuyeron a distintas ganaderías y asociaciones agroganaderas y veterinarias con el fin de obtener el mayor número de respuestas posible.

En total se registraron 118 respuestas procedentes de 31 provincias de 12 comunidades autónomas distintas y en consonancia con la bibliografía, la mayor parte de los encuestados consideró como “muy importante” la influencia de las miasis cutáneas en la salud animal.

De las explotaciones ganaderas encuestadas, el 41% fueron ovinas y el 59% caprinas. La mayoría de las explotaciones presentaban un tamaño medio de 200–500 animales, siendo el sistema productivo extensivo el predominante (66% de los casos), mientras que los sistemas intensivo y semiextensivo representaron el 14% y el 5%, respectivamente. Respecto a su producción principal, la mayor parte de las ganaderías ovinas se dedicaba a la producción de carne, mientras que, en las caprinas, predominaba la producción mixta, seguida de la producción lechera.

En cuanto a la información reportada por cada ganadería sobre las miasis cutáneas, el 85% de las ganaderías confirmó la presencia de la enfermedad en su rebaño, con un porcentaje de animales afectados de entre el 0,1 y el 20% del censo en un 80% de los casos, lo que pone de relieve la elevada frecuencia de la enfermedad en las ganaderías españolas.

Las localizaciones anatómicas más frecuentemente parasitadas fueron el área genital, seguida de zonas con heridas, situación ampliamente descrita en la bibliografía en ambos sexos y especies. Por otro lado, la mayoría detectó miasis cutáneas en otras especies domésticas como la canina y silvestres, poniendo de relieve el amplio rango de especies que pueden padecer las miasis.

En consonancia con descripciones previas se apreció la existencia de un patrón temporal en la actividad de los agentes productores de miasis basado en la mayor actividad de los dípteros e incidencia de las parasitosis en los meses de temperaturas más elevadas y menor en los meses más fríos, concentrándose los casos de la enfermedad entre mayo y octubre (Figura 3).

En paralelo, se realizó un seguimiento del rebaño de una ganadería caprina situada en la provincia de Guadalajara con aproximadamente 800 animales de las razas agrupación de las mesetas y florida de aptitud lechera en régimen extensivo y un registro de los casos de miasis detectados. Para la recogida de datos en la ganadería relativa a la identificación de los nuevos casos, el personal de la ganadería anotó diariamente la información de las miasis detectadas entre el 18 de julio y el 10 de noviembre de 2024 en unas tablas de registro diseñadas en el estudio.

También se realizó una toma de muestras de casos de miasis, extrayendo para su posterior análisis el máximo número posible de larvas de cada miasis. Los análisis consistieron en su recuento para la obtención de información relativa al número de larvas por foco parasitario y de estas larvas, una parte se fijó en alcohol para identificación del estadio larvario e identificación taxonómica según la bibliografía mediante un microscopio estereoscópico. De las restantes y para evaluar el efecto de las condiciones ambientales en la duración de la metamorfosis pupal, se seleccionaron las larvas de tercer estadio de cada miasis y se incubaron 10 larvas de media en recipientes con sustrato, distribuyendo cada muestra en dos recipientes, uno a temperatura ambiental y otro a T.ª controlada (21 °C). También se hizo una identificación taxonómica de los adultos eclosionados (Figura 4).

Figura 4. W. magnifica. Larvas de tercer estadio (A) y detalle de la región cefálica de éstas, observado a la lupa (B). Imago (C) que ya ha emergido tras la fase de pupa.

Por último, durante el periodo de estudio aprovechando que la ganadería realizó un tratamiento antiparasitario con eprinomectina (Eprecis®), a la dosis indicada en la ficha técnica del producto, se recogió información de 20 machos tratados para evaluar la eficacia y duración que este tratamiento podía tener sobre las miasis.

En el año 2024, el periodo durante el que se registraron casos de miasis (periodo de vuelo) tuvo una duración total de 211 días, en contraste con la media de duración entre 2011 y 2024 que fue de 189,9 ±15,8 días. Se observa una tendencia al incremento de la duración del periodo de vuelo, asociado al progresivo adelanto del día de inicio de la actividad parasitaria y retraso del día de fin de la actividad. El incremento global de las temperaturas podría estar favoreciendo este proceso y, además, ampliar el territorio de W. magnifica a nivel global hacia latitudes más septentrionales en las que el impacto de la enfermedad es bajo o nulo.

Este incremento del periodo de vuelo se traduce en el incremento poblacional de W. magnifica y dado que estas especies tienen la capacidad de alargar su metamorfosis pupal bajo condiciones climáticas desfavorables en un proceso denominado diapausa, la cantidad de moscas adultas que eclosionará al inicio de la temporada de miasis –cuando las temperaturas comienzan a aumentar– y por tanto, la incidencia de la enfermedad, estará influida por la carga parasitaria de la temporada anterior, al existir un cierto efecto acumulativo.

En cuanto al registro de los casos, se identificaron un total de 200 miasis cutáneas superficiales de las cuales 2 fueron en una perra y se describieron 11 localizaciones anatómicas distintas (Figura 5), siendo los genitales las áreas con mayor frecuencia de parasitación, con una frecuencia superior al 45%, lo que se relaciona con la mayor fragilidad y humedad de la piel de estas regiones y la acumulación de restos biológicos atrayentes. Otras localizaciones se relacionaban con la presencia de linfonódulos superficiales fistulizados al exterior, consecuencia de patologías causantes de linfadenitis (Figura 6).

En conjunto, los resultados podrían sugerir que el establecimiento de la miasis en los machos fuera más frecuente que en las hembras, como se describe en la bibliografía, lo que sumado al reducido número de machos que suele haber en las ganaderías y a la castración temporal asociada al proceso, indica que las repercusiones de la enfermedad en la producción y la mejora genética serían significativas. Por este motivo, la actuación frente a las miasis podría centrarse en una vigilancia y limpieza rutinaria del prepucio de los machos, especialmente si ya han sido parasitados, y en una vigilancia y tratamiento de los casos de reciente aparición de las hembras.

Mediante la identificación taxonómica de los dípteros, tanto de las larvas como de las moscas eclosionadas, se llegó a la conclusión de que el 100% de las miasis estaban originadas por W. magnifica, datos similares a lo descrito en la bibliografía, lo que se relaciona con su carácter de parásito obligado y por su gran competencia larvaria que le permite imponerse a otras especies.

El número medio de larvas, que depende de la abundancia de adultos, de la resistencia de los animales a la puesta de W. magnifica y del grado de supervisión de los animales, fue de 67 ± 58 larvas, inferior a las obtenidas en otros trabajos. Con los resultados del recuento larvario por estadios y teniendo en cuenta que el tamaño de la puesta de cada hembra de W. magnifica se sitúa alrededor de las 40 larvas, se podría afirmar que los focos estuvieron compuestos por larvas procedentes de más de una puesta.

Respecto a la evaluación de la metamorfosis pupal, se apreció que en las larvas muestreadas durante julio y agosto, la duración media de la metamorfosis fue de 15 días, mientras que a partir de septiembre, en los recipientes mantenidos a 21 °C aumentó hasta los 94 días y en los recipientes mantenidos en condiciones ambientales fue de 237 días.

Este incremento en el periodo de duración de la metamorfosis, denominado diapausa, muestra la dependencia de la diapausa con las condiciones ambientales. Además, en este estudio se observó que la diapausa no reduce el porcentaje de eclosión de las larvas, en contraste con la bibliografía.

Durante el periodo de estudio, en la ganadería se realizó un tratamiento antiparasitario en 20 machos con eprinomectina (Eprecis®) por lo que para evaluar la eficacia y duración del tratamiento se registraron las miasis en esos animales durante los 21 días posteriores al tratamiento (supuesta duración que podría tener el efecto del tratamiento) y desde el día 21 hasta el 42 postratamiento (es decir, el mismo periodo de tiempo finalizada la supuesta actividad del principio activo). Se observaron diferencias estadísticamente significativas entre los dos periodos (p=0,02), siendo superior el número de casos en el segundo. Esto indicaría cierta eficacia del tratamiento, durante un periodo aproximado de 3 semanas, similar a estudios previos. La protección no resultó del 100%, ya que se registraron dos miasis antes de los 21 días postratamiento.

Las miasis cutáneas continúan siendo una parasitosis frecuente y ampliamente distribuida en las explotaciones españolas de pequeños rumiantes, especialmente en sistemas extensivos y semiextensivos. Los resultados obtenidos confirman el papel predominante de W. magnifica como principal agente causal en las miasis superficiales observadas, así como la especial susceptibilidad de los machos, que presentan una mayor frecuencia de infestaciones genitales y de recidivas.

La elevada proporción de explotaciones afectadas y la percepción de los propios ganaderos ponen de manifiesto que esta enfermedad sigue representando un importante problema sanitario y productivo. Asimismo, la tendencia observada al alargamiento del periodo anual de actividad parasitaria sugiere que las modificaciones climáticas podrían favorecer un aumento del riesgo de infestación y una expansión de la distribución geográfica del parásito en los próximos años.

En este contexto, la vigilancia periódica de los animales, la detección precoz de lesiones predisponentes y la aplicación de medidas preventivas adaptadas a cada explotación continúan siendo las herramientas más eficaces para reducir el impacto de la enfermedad. La generación y difusión de conocimiento sobre la epidemiología, prevención y control de las miasis seguirá siendo fundamental para controlar con éxito esta enfermedad.

Bibliografía

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