Control de las infecciones por nematodos gastrointestinales
Elora Valderas García1,2, Verónica Castilla Gómez de Agüero1,3, María Cambra Pelleja1,3, Laura González del Palacio1,3, Francisco A. Rojo Vázquez3, María Martínez Valladares1,3
1 Instituto de Ganadería de Montaña. Centro mixto CSIC-Universidad de León. Grulleros (León)
2 Departamento de Ciencias Biomédicas. Univ. de León
3 Departamento de Sanidad Animal. Universidad de León
23/07/2021Cabe destacar que los nematodos gastrointestinales (NGI) son los parásitos que con más frecuencia parasitan a estos animales, quedando afectados por tanto los sistemas de producción ovina y caprina a nivel mundial. En España, la prevalencia individual de infección (porcentaje de animales infectados sobre el total de la población) varía, según las regiones, entre el 68% y el 100% (1).
El ganado ovino y caprino suele estar parasitado por las mismas especies, aunque existen sospechas del desarrollo de cepas asociadas al ganado caprino (3). Se sabe que el comportamiento en pastoreo del ganado caprino alberga importantes diferencias respecto al ganado ovino y bovino; la cabra es un animal que ramonea mientras que la oveja y la vaca pastan. El comportamiento de ramoneo puede evitar en gran medida que estos animales entren en contacto estrecho con las larvas infectantes de los NGI. Asimismo, facilita su acceso a numerosas plantas que presentan metabolitos secundarios y pueden tener propiedades antihelmínticas. El ramoneo en el ganado caprino también explicaría la escasa capacidad que tienen las cabras para desarrollar una respuesta inmune efectiva frente a estos parásitos, pero al mismo tiempo su mayor capacidad para evitar posibles intoxicaciones con sustancias exógenas (4).
Cada nematodo se localiza en un lugar específico del sistema digestivo, y su acción patógena depende de éste, de su forma de alimentarse y de su capacidad reproductiva. La localización de los principales nematodos que afectan al ganado caprino se resume en la Tabla 1.
Tratamientos antihelmínticos en el ganado caprino
Los benzimidazoles son una clase de compuestos sintéticos con actividad antihelmíntica de amplio espectro y con un alto margen terapéutico. En España, cabe destacar el albendazol y el fenbendazol como los más utilizados para el ganado caprino, con dosis de administración recomendadas de 5 mg/kg. Su mecanismo de acción se basa en la unión selectiva a la β-tubulina del parásito; componente proteico esencial de los microtúbulos, lo que conduce a la inhibición de la polimerización de tubulina y a la pérdida de microtúbulos citoplásmicos (5).
Por otro lado, las lactonas macrocíclicas son compuestos antihelmínticos muy eficaces para el tratamiento frente a nematodos y artrópodos, por ello son los antiparasitarios más utilizados en medicina veterinaria. A día de hoy, la ivermectina es el fármaco más empleado, aunque también se encuentra comercializada en España la eprinomectina, ambas con una dosis de administración recomendada de 0,2 mg/kg. El mecanismo de acción de esta familia de compuestos implica un aumento de la permeabilidad de la membrana celular al cloro que acaba produciendo la parálisis flácida de la musculatura somática del parásito (6).
Existen gran cantidad de compuestos con capacidad antihelmíntica pertenecientes a otras familias de fármacos que o bien, se encuentran comercializadas para otras especies animales. Dentro de este grupo podríamos encontrar a los imidazotiazoles (levamisol), derivados de la salicilanalida (closantel), derivados amino-acetonitrilo (monepantel), espiroindoles (derquantel), principalmente.
Sin embargo, varios estudios han demostrado que los fármacos administrados por vía oral dentro de las familias de los benzimidazoles, imidazotiazoles, lactonas macrocíclicas y aminoacetonitrilos, se eliminan más rápidamente de la sangre de las cabras que de las ovejas. Este hecho, unido a que en el ganado caprino se ha demostrado que el reflejo del surco esofágico funciona en mayor medida que en el ovino, hace que la biodisponibilidad de los antihelmínticos esté disminuida en las cabras. Es por ello que se ha sugerido que las cabras se desparasiten con el doble de la dosis de los benzimidazoles (10 mg/kg) y 1.5 veces la dosis del levamisol (11,25 mg/kg). Los estudios realizados con ivermectina inyectable también sugieren que debería utilizarse una dosis más alta (0,3 mg/kg) en las cabras (7).
Factores que afectan al desarrollo de las resistencias antihelmínticas
El consenso general es que la resistencia a los antihelmínticos parece ser un fenómeno hereditario preadaptativo, ya que el gen o los genes que confieren la resistencia están presentes en la población de parásitos incluso antes de que se utilice el fármaco por primera vez (8). En estas circunstancias, la resistencia surge como resultado de la selección mediante la exposición de la población de parásitos a un antihelmíntico. Cuando un animal está expuesto de forma óptima a un antihelmíntico, los únicos parásitos que deberían sobrevivir son los portadores de genes que confieren la resistencia.
La frecuencia del tratamiento es un factor importante que afecta al proceso de selección. Si los tratamientos sucesivos se administran durante el periodo de prepatencia de la infección, durante el cual los parásitos eliminan huevos con las heces, sólo sobrevivirán los parásitos resistentes y el pasto puede contaminarse rápidamente con huevos procedentes de éstos. Otro factor importante que se sabe que influye en el proceso de selección es la subdosificación. La cuestión de la dosis correcta a utilizar en las cabras es complicada, ya que los antihelmínticos no están registrados de forma rutinaria para su uso en las cabras y, por lo tanto, se utilizan sobre todo fuera de la licencia. Otro aspecto importante es lo comentado en el apartado anterior, la necesidad de aumentar la dosis terapéutica como consecuencia de los aspectos famacológicos que tienen lugar en esta especie.
Por otra parte, las cabras también parecen tardar mucho más en desarrollar y expresar su inmunidad, hasta un año, aproximadamente el doble que las ovejas (9). Está marcada susceptibilidad de las cabras a la infección ha dado lugar a un mayor uso de tratamientos frecuentes, favoreciendo por lo tanto la aparición de las resistencias antihelmínticas.
Situación actual de la presencia de resistencias antihelmínticas en Europa
Aunque la resistencia antihelmíntica en los NGI del ganado caprino ha sido ampliamente confirmada en gran parte de los países europeos, los datos disponibles sobre su prevalencia e impacto en la producción son pocos y desiguales. En Europa, informes locales o encuestas a nivel nacional han detectado la presencia de resistencias a los fármacos benzimidazoles y a las lactonas macrocíclicas en rebaños de cabras, aunque la prevalencia y el nivel de resistencia varía entre países. De manera general, los GIN identificados con mayor nivel de resistencia son Haemonchus contortus, Trichostrongylus spp. y Teladorsagia spp. (10).
La ‘World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology’, recomienda utilizar la prueba de la reducción del recuento de huevos en heces (o FECRT por sus siglas en inglés) para la detección y el seguimiento de la resistencia antihelmíntica en los NGI. Este método consiste en comparar el recuento de huevos en heces eliminados por los animales antes y después del tratamiento de elección. En el ganado caprino se suele considerar una reducción de eficacia del fármaco utilizado cuando los valores de la reducción de los tratamientos son menores al 90%.
La resistencia a los benzimidazoles está ampliamente extendida en el ganado caprino en países como Dinamarca, Eslovaquia, Francia, República Checa y Polonia. En contraposición, bajas frecuencias de NGI resistentes se han encontrado en países como Noruega. En referencia a las lactonas macrocíclicas, la prevalencia de la resistencia también es variable, siendo el 20% de los rebaños muestreados en Italia resistentes, más del 90% en Polonia e incluso el 100% en algunas regiones de Suiza (10).
Los estudios de los que se dispone actualmente parecen indicar que la resistencia a múltiples antihelmínticos no está ampliamente distribuida en ganado caprino (10). No obstante, se han detectado casos de cepas de NGI resistentes a más de un fármaco en Francia, Suiza o Polonia.
Concretamente en España, solo hemos encontrado un estudio realizado en el año 1995, en la provincia de Asturias, en donde se confirmó la resistencia al netobimín en un rebaño de cabras Cachemira; el fármaco presentó una eficacia del 89,4% siendo T. circumcincta la especie resistente al tratamiento (11). Desde entonces no se han publicado más estudios en los que se determine la presencia, o no, de la resistencia antihelmíntica en el ganado caprino. Teniendo en cuenta que la resistencia antihelmíntica está ampliamente extendida en gran parte de la Unión Europea, se podría inferir que dicha resistencia también pueda ser encontrada en los rebaños de cabras españoles, por lo que son necesarios y urgentes los estudios que puedan confirmar esta hipótesis.
Métodos alternativos y complementarios a los fármacos antihelmínticos
Entre los nuevos métodos de control la selección genética es uno de los más prometedores, ya que ofrece una solución permanente. La resistencia genética es atribuida a varios efectores del sistema inmune del hospedador que limitan el desarrollo de los NGI, de modo que se podría controlar las infecciones mediante la selección de hospedadores que presenten genes relacionados con la resistencia a la infección. Sin embargo, aunque existen muchos estudios sobre la resistencia del hospedador en ovejas, los ensayos de resistencia en cabras son aún muy limitados (12).
Recientes estudios combinan el uso selectivo de antihelmínticos sintéticos (reservado únicamente para animales que presenten una sintomatología clara o un elevado recuento de huevos en heces durante un largo periodo de tiempo), con el manejo del pasto y el control biológico. El objetivo general del manejo del pasto en limitar al máximo el contacto entre el hospedador y la forma infectiva del parásito. El control biológico consiste en el uso de enemigos naturales como otros parásitos, hongos o minerales, enfocándose principalmente en el control de los parásitos en las etapas de vida libre (13).
Otro método respetuoso con el medio ambiente y que tiene como objetivo la mejora de la respuesta inmune del hospedador es la suplementación alimentaria con proteínas. Numerosos estudios en pequeños rumiantes han demostrado que dietas ricas en proteínas mejoran la respuesta inmunitaria del huésped, ayudando a controlar la infección y satisfaciendo las necesidades del sistema inmune para la producción de células y mediadores y reparando lo tejidos dañados (14).
Referencias bibliográficas
- Informaciones Técnicas. Dirección General de Desarrollo Rural. Centro de transferencia agroalimentaria. Resistencia a los antiparasitarios de uso común en ganaderías ovinas de Aragón. Núm. 193. Año 2008.
- Nieuwhof, G., & Bishop, S. (2005). Costs of the major endemic diseases of sheep in Great Britain and the potential benefits of reduction in disease impact. Animal Science, 81(1), 23-29.
- Gasnier, N., Cabaret. J. (1996). Evidence for the existence of a sheep and a goat line of Teladorsagia circumcincta (Nematoda). Parasitology Research. 82(6), 546-550.
- Hoste, H., Torres-Acosta, J. F., & Aguilar-Caballero, A. J. (2008). Nutrition-parasite interactions in goats: is immunoregulation involved in the control of gastrointestinal nematodes?. Parasite Immunology, 30(2), 79–88.
- Taman, A., & Azab, M. (2014). Present-day anthelmintics and perspectives on future new targets. Parasitology research, 113(7), 2425–2433.
- Neil, S., (2012). Pharmaceutical treatments of gastrointestinal nematode infections of sheep—future of anthelmintic drugs. Veterinary Parasitology. 189 (1), 79–84.
- Jackson, F., Varady, M., Bartley, D.J., (2012). Managing anthelmintic resistance in goats–can we learn lessons from sheep? Small Ruminant Research. 103, 3–9.
- Silvestre, A., & Humbert, J. F. (2002). Diversity of benzimidazole-resistance alleles in populations of small ruminant parasites. International journal for parasitology, 32(7), 921–928.
- Vlassoff, A., Bisset, S. A., & McMurtry, L. W. (1999). Faecal egg counts in Angora goats following natural or experimental challenge with nematode parasites: within-flock variability and repeatabilities. Veterinary parasitology, 84(1-2), 113–123.
- Mickiewicz, M., Czopowicz, M., Moroz, A., Potarnichem A.V., Szalus-Jordanow, O., Spinu, M., Górski, P., Markowska-Daniel, I., Várady, M., Kaba, J. (2021). Prevalence of anthelmintic resistance of gastrointestinal nematodes in Polish goat herds assessed by the larval development test. BMC Veterinary Research, 17(1):19.
- Requejo-Fernández, J. A., Martínez, A., Meana, A., Rojo-Vázquez, F. A., Osoro, K., & Ortega-Mora, L. M. (1997). Anthelmintic resistance in nematode parasites from goats in Spain. Veterinary parasitology, 73(1-2), 83–88.
- Heckendorn, F.; Bieber, A.; Werne, S.; Saratsis, A.; Maurer, V.; Stricker, C. (2017). The genetic basis for the selection of dairy goats with enhanced resistance to gastrointestinal nematodes. Parasite. 24, 32.
- Szewc, M., De Waal, T., & Zintl, A. (2021). Biological methods for the control of gastrointestinal nematodes. Veterinary journal (London, England: 1997), 268, 105602.
- Lochmiller, R.; Deerenberg, C. (2000). Trade-offs in evolutionary immunology: just what is the cost of immunity? OIKOS 88, 87–98.





