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Análisis de las diferentes fases y sus características

Fisiología del cuajado en los cítricos: factores endógenos nutricionales y hormonales

Carlos Mesejo, Amparo Martínez-Fuentes, Carmina Reig y Manuel Agustí30/04/2018
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El proceso de cuajado es la transición del ovario de la flor a fruto en desarrollo, y sucede a los pocos días de la apertura floral o antesis. En los cítricos, el ovario comienza su desarrollo tras la polinización de la flor y la fecundación del óvulo o, en su ausencia, a través de la partenocarpia. Tras el cuajado, se inicia la fase I del desarrollo del fruto, durante la cual se produce la caída de un alto porcentaje de los frutos que han iniciado el desarrollo, llamada caída fisiológica de frutos o caída de junio, de manera que todos los frutos que alcanzan la fase II continúan su desarrollo hasta la maduración (Figura 1). Así´ pues, la fase I tiene lugar desde la antesis hasta el final de la caída fisiológica de frutos, y se caracteriza por un rápido crecimiento del fruto provocado por la división celular, en la que los carbohidratos son consumidos para nutrir los procesos de duplicación del material genético y la citocinesis, de gran demanda energética. Debido a un fenómeno de competencia entre los ovarios en desarrollo, aquellos mejor situados en el árbol (en brotes con hojas jóvenes) tendrán un mayor aporte nutricional y hormonal y, por tanto, tendrán más probabilidades de cuajar. La competencia por carbohidratos es la causa principal de la caída de frutos en desarrollo. Las giberelinas son las hormonas más importantes durante esta fase, estando también implicadas las citoquininas, las auxinas, el ácido abscísico y el etileno. Cuanto mayor es la capacidad de cada variedad para sintetizar giberelinas en las paredes del ovario, mayor es su capacidad de crecimiento y, por tanto, de cuajado partenocárpico.

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La tasa de división celular condiciona el desarrollo del ovario y el cuajado

La tasa de crecimiento de los ovarios y el porcentaje de desprendimiento se relacionan inversamente (Figura 2A), de manera que todos aquellos factores que estimulan el crecimiento inicial del ovario contribuyen a mejorar su cuajado (Agustí, 2003). Durante la fase I del desarrollo del fruto los tejidos se desarrollan a través de la división celular, que permite la formación de nuevos tejidos, fundamentalmente corteza del fruto y vesículas de zumo (Figura 2B-H). Por tanto, cuanto mayor es la tasa de formación de células en la corteza y las vesículas en los carpelos, mayor es la tasa de desarrollo y el cuajado. Esta exigencia anatómica y respiratoria propia del proceso justifica la importancia de la disponibilidad de carbohidratos para el correcto desarrollo del ovario y, por tanto, el cuajado y la producción.
Figura 1. El cuajado del fruto de los cítricos. La transición de flor a fruto en desarrollo se denomina cuajado...
Figura 1. El cuajado del fruto de los cítricos. La transición de flor a fruto en desarrollo se denomina cuajado. Tras éste, los frutos en desarrollo inician un eta de crecimiento exponencial durante la cual muchos se desprenden del árbol en la llamada caída fisiológica de frutos, que sucede en el mes de junio.

La competencia por carbohidratos

En los cítricos existen tres máximos de abscisión de flores y frutos: 1) en preantesis; 2) durante las cuatro semanas posteriores a la antesis, que determina el cuajado inicial; y 3) hasta el inicio de la fase de crecimiento lineal, caída fisiológica de frutos, que determina el cuajado final (Agustí et al. 1982). La magnitud de la abscisión depende de la competencia entre los órganos en desarrollo, siendo mayor cuanto mayor es el número de flores y frutos y/o cuanto menor es la disponibilidad de carbohidratos para nutrir su desarrollo. La competencia se establece desde el inicio del desarrollo de las flores (Agustí et al., 1982).

Por tanto, la competencia por nutrientes durante el desarrollo del ovario es uno de los factores limitantes del cuajado. El fruto es el órgano sumidero más importante y reclama gran cantidad de los carbohidratos disponibles en el árbol durante su desarrollo, limitando mientras crece el desarrollo vegetativo (Mehouachi et al., 1995; Martínez-Alcántara et al., 2015). En este sentido, la presencia de hojas juega un papel determinante debido a su capacidad para sintetizar y exportar metabolitos al fruto en desarrollo. Durante el desarrollo inicial del brote las hojas actúan como sumidero de nutrientes, importándolos de otras partes de la planta y compitiendo, por tanto, con los ovarios; pero a medida que éstas maduran su papel se invierte, llegando a convertirse en fuente de carbohidratos al inicio de la fase de elongación celular (20-30 días después de antesis), y confiriendo al brote autosuficiencia para desarrollar el fruto (Rivas et al., 2007). Es por ello que los frutos situados en mejor posición, esto es, en brotes con hojas jóvenes, tienen mayor persistencia en el árbol que aquellos situados en brotes sin hojas jóvenes, más propensos a la abscisión debido a la menor disponibilidad de carbohidratos a su alcance durante el desarrollo inicial.

Figura 2. La caída de frutos se relaciona de modo inverso con la tasa de crecimiento del fruto (A)...
Figura 2. La caída de frutos se relaciona de modo inverso con la tasa de crecimiento del fruto (A). El crecimiento, durante la fase I del desarrollo, consiste en la formación de los tejidos por división celular, corteza del ovario y vesículas de zumo (B). C-H: detalle del desarrollo de las vesículas de zumo por división celular en el estado de caída de pétalos.
De este modo, los cítricos poseen un mecanismo autorregulatorio endógeno que ajusta la carga de frutos a la capacidad del árbol para nutrirlos (Agustí, 2003). En este sentido, Mehouachi et al. (1995) demostraron que limitando el aporte de carbohidratos a los ovarios en desarrollo mediante la defoliación, durante la antesis y la caída fisiológica de frutos, se incrementa su abscisión. Sin embargo, la defoliación no reduce el contenido en nitrógeno total del ovario, lo que pone de manifiesto que siendo óptimo el estado nutricional de la planta, la competencia por carbohidratos es el factor esencial del cuajado (Gómez-Cadenas et al., 2000). Es por ello que el rayado de ramas realizado en plena caída fisiológica de frutos, esto es, 25 días después de que las flores pierdan los pétalos, reduce la abscisión de los frutos al mismo tiempo que aumenta su contenido en sacarosa (Figura 3). El rayado de ramas es, por tanto, una técnica eficaz para aumentar la producción.

Pero mientras la defoliación durante la caída fisiológica de frutos reduce el contenido en carbohidratos de los frutos y de los tejidos de reserva de la rama, la defoliación durante la antesis no lo hizo (Mehouachi et al., 1995). Ello sugiere que los carbohidratos almacenados en el ovario de la flor en el momento de la antesis pueden provenir o de su capacidad para generar reservas o, por el contrario, de su capacidad fotosintética. El almidón es el carbohidrato de reserva más importante en los órganos vegetales y su acumulación en el pistilo de la flor ha sido demostrada en diversas especies leñosas, especialmente en las caducifolias (Rodrigo et al., 1999). Mehouachi et al. (1995) demostraron que en la mandarina Satsuma existe también acumulación de almidón en el ovario de la flor previa al cuajado, y posteriormente, Mesejo et al. (2013) observaron un mayor contenido de almidón en el ovario de la mandarina ‘Marisol’ que en el de la mandarina ‘Clemenules’, que presentan alta y baja capacidad de cuajado, respectivamente. El contenido de almidón presente en el pistilo en el momento de la antesis podría ser determinante para el éxito del cuajado del fruto, pero su papel está por determinar.

Figura 3. El rayado de ramas (A) es una técnica que incrementa el cuajado de los frutos cítricos...
Figura 3. El rayado de ramas (A) es una técnica que incrementa el cuajado de los frutos cítricos. Su realización interrumpe, temporalmente, el transporte por el floema y activa la fotosíntesis, lo que permite que los frutos tengan más carbohidratos (B). Adaptado de Rivas et al., (2007).

Las giberelinas y su relación con la división celular y el cuajado

El crecimiento del ovario está regulado hormonalmente, de modo que o bien las semillas o bien los propios tejidos del ovario sintetizan las hormonas que le confieren capacidad de crecimiento, y le permiten desarrollarse con éxito (Bermejo et al., 2016). En los cítricos, el papel más importante lo desempeñan las giberelinas (Talón et al., 1992), cuya presencia estimula el transporte de elementos minerales y fotoasimilados hacia el ovario. Recientemente se ha asignado a las giberelinas el papel regulador del ciclo celular durante la transición de flor a fruto en desarrollo (Mesejo et al., 2016). Así, en la mandarina Satsuma ‘Owari’, que presenta partenocarpia autónoma, la síntesis de GAs es anterior a la activación del ciclo celular, y éste, una vez iniciado, provoca, a su vez, un estímulo de la síntesis de GAs que satisface el rápido desarrollo del ovario (Figura 4A-D). Por el contrario, en la mandarina Clementina ‘Clemenules’, que presenta partenocarpia baja, la ausencia de síntesis de GAs durante la antesis impide la activación del ciclo celular (Figura 4A-D), por lo que el desarrollo del ovario es escaso y el cuajado deficiente. Es por ello que, en esta mandarina, resulta imprescindible realizar los tratamientos estándar para incrementar el cuajado [ácido giberélico (GA3), 5 ppm, cuando el 70-80% de las flores han perdido los pétalos]. Este tratamiento estimula la división celular y el desarrollo del ovario de la mandarina Clementina. Pero en las variedades que de modo espontáneo producen GAs en el ovario, como por ejemplo la mandarina Satsuma, la aplicación exógena de GA3 no estimula el desarrollo del ovario ni el cuajado (Figura 4E-F), y, por tanto, es innecesaria.
Figura 4. El cuajado de los frutos cítricos se relaciona con la capacidad natural del ovario para sintetizar hormonas, en particular, giberelinas...
Figura 4. El cuajado de los frutos cítricos se relaciona con la capacidad natural del ovario para sintetizar hormonas, en particular, giberelinas. En la mandarina Satsuma (alto cuajado) dicha síntesis es óptima y previa a la activación de la división celular, mientras que en la mandarina Clemenules (bajo cuajado) la síntesis de giberelinas es deficiente (A-D, Adaptado de Mesejo et al., 2016). Por todo ello, la aplicación exógena de ácido giberélico (AG) solamente estimula el desarrollo del ovario y el cuajado de las variedades con déficit natural en su síntesis de giberelinas, como la mandarina Clementina (E-F Adaptado de Zacarías et al., 1995).
Las citoquininas también participan en el proceso de división celular y en la reactivación del crecimiento del ovario tras la antesis, posibilitando el cuajado. Su acción es similar a las de las giberelinas, aumentando la capacidad sumidero del ovario e incrementando hacia él el transporte de elementos minerales y carbohidratos (El Otmani et al., 1990; Werner et al., 2008).

Las auxinas están relacionadas con el proceso de elongación celular durante el crecimiento del fruto y, por tanto, con su tamaño final (El-Otmani et al., 1995; 2000). Sin embargo, tanto auxinas como citoquininas se relacionan también con un estímulo de la síntesis de GAs en los estados iniciales del cuajado (Bermejo et al., 2017).Finalmente, el ácido abscísico (ABA) actúa como un potente inhibidor del desarrollo y activador de la abscisión. En condiciones normales, tanto durante la caída de pétalos como en la transición de la fase de división celular a la de elongación celular, la concentración de ABA aumenta en aquéllos ovarios con reducida tasa de crecimiento, cuya abscisión se ve significativamente incrementada (Zacarías et al., 1995).

Referencias bibliográficas

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