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La tendencia actual se centra en la incorporación de nuevas técnicas culturales combinadas con biofertilizantes para maximizar el aprovechamiento de los recursos, reduciendo la aplicación de agroquímicos

La microbiota edáfica como herramienta para el manejo sostenible de la fertilidad del suelo

Rocío Roca-Couso1,2, José David Flores-Félix1,2,3*, Raúl Rivas1,2,3

1 Departamento de Microbiología y Genética, Edificio Departamental de Biología, Universidad de Salamanca, 37007, España

2 Instituto de Investigación en Agrobiotecnología (CIALE), 37185 Salamanca, España

3 Unidad Asociada Interacciones Planta-Microorganismo USAL-CSIC (IRNASA)

*Autor de correspondencia: jdflores@usal.es

15/01/2024

Las técnicas de secuenciación masiva han permitido determinar cómo varía la microbiota en función de las actividades humanas, los cultivos y cómo las plantas son capaces de reclutar especies determinadas a través de la producción de exudados radicales, creando poblaciones microbianas a medida.

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El suelo como ente dinámico

El suelo es uno de los ambientes más complejos de la Tierra a nivel microbiológico. En los últimos años, ha sido estudiado cómo las comunidades microbianas influyen en la composición de los suelos a múltiples niveles, desde el contenido en nutrientes a las propiedades físico químicas del suelo. El conocimiento de estas comunidades y cómo actúan a nivel edáfico representa un impulso para el desarrollo de nuevas estrategias de mejora de cultivos, permitiendo actuar de manera más eficiente cuando las condiciones del suelo lo requieran.

Las plantas, como cualquier ser vivo, tienen una serie de requerimientos nutricionales necesarios para la vida y el desarrollo. Por ejemplo, es conocido que, en particular, necesitan el correcto aporte de 17 elementos, sin los cuales el rendimiento de la producción estará afectada. De ellos, hay tres, el carbono, hidrógeno y oxígeno que son de origen no mineral, y cuyo aporte es obtenido a través del dióxido de carbono atmosférico y el agua. Los 14 restantes son de origen mineral, es decir, son obtenidos del suelo. Estos son clasificados principalmente en tres grupos. Los macronutrientes primarios, que comprenden el nitrógeno (N), fósforo (P) y potasio (K); los macronutrientes secundarios, que comprenden el calcio (Ca), magnesio (Mg) y azufre (S); y los micronutrientes, que son el hierro (Fe), manganeso (Mn), zinc (Zn), cobre (Cu), boro (B), molibdeno (Mo), cloro (Cl) y níquel (Ni) [1]. Todos estos nutrientes son obtenidos por las plantas del suelo, por lo que la composición de los suelos en los que son cultivadas las plantas juega un papel fundamental en el desarrollo de la agricultura.

El balance de estos nutrientes en el suelo ha de estar en equilibrio. En un ecosistema natural, las plantas obtienen nutrientes del suelo, crecen y se desarrollan, y la materia vegetal que van perdiendo cae al suelo. En el suelo, habitan millones de microorganismos que son capaces de transformar esta materia vegetal en nuevos minerales que formarán parte del suelo, cerrando así el ciclo (Figura 1). Sin embargo, la agricultura altera el ciclo natural de los elementos en el suelo, debido a la extracción de nutrientes y a la alteración de las condiciones mediante la labranza. Tradicionalmente, este problema ha sido paliado con la aplicación de fertilizantes químicos inorgánicos y fuentes orgánicas de nutrientes, como el estiércol o el compost.

No obstante, este sistema es ineficiente porque es necesario un gran aporte para lograr el desarrollo deseado de las plantas, lo que facilita la acumulación excesiva de nutrientes que, cuando están sometidos a procesos de escorrentía y lixiviación facilitan la contaminación de las aguas superficiales y subterráneas circundantes. Por ejemplo, los suelos con niveles bajos de fósforo total pueden complementarse con fertilizantes fosfatados, pero gran parte pasa a no estar disponible al llegar al suelo. Entre el 75 y el 90% del fósforo agregado es precipitado por complejos catiónicos metálicos. Casi de inmediato acaba fijado en los suelos y tiene efectos negativos a largo plazo como son la eutrofización, el agotamiento de la fertilidad del suelo y la huella de carbono.

Figura 1. Efecto de la agricultura intensiva sobre diferentes parámetros estructurales y productivos del suelo
Figura 1. Efecto de la agricultura intensiva sobre diferentes parámetros estructurales y productivos del suelo.
Los microrganismos que habitan en los suelos tienen un papel esencial con tareas fundamentales como por ejemplo completar el ciclo de los nutrientes y de la materia orgánica. También están relacionados con la fertilidad del suelo, la salud vegetal y la producción primaria de los ecosistemas. Estos microorganismos tienen facultades beneficiosas como promover la mineralización y disponibilidad de nutrientes, producir hormonas de crecimiento de las plantas, actuar como agentes antagonistas de plagas, parásitos o enfermedades de las plantas. Aunque muchos de estos organismos ya están presentes de forma natural en el suelo, en algunas situaciones puede ser beneficioso aumentar sus poblaciones mediante la inoculación o aplicando diversas técnicas de manejo agrícola que mejoren su abundancia y actividad. De esta forma, pueden ser usados para aumentar la disponibilidad de los nutrientes del suelo evitando así el uso indiscriminado de fertilizantes.

Manejo de nutrientes mediante microorganismos

Recordemos que el nitrógeno, fósforo y potasio son nutrientes primordiales para las plantas. El nitrógeno (N) es el elemento mineral más abundante presente en los tejidos vegetales, constituyendo alrededor del 1 al 5% de la materia seca total. En suelos cultivados, la disponibilidad de N es un factor clave que a menudo limita la productividad de los cultivos. La fijación biológica de nitrógeno es un proceso llevado a cabo por algunos microorganismos que son capaces de reducir el N2 atmosférico a amonio (NH4). Los microorganismos que pueden llevar a cabo este proceso son variopintos y suelen ser divididos en dos grupos principales, fijadores en vida libre y en simbiosis con plantas. Los de vida libre son capaces de fijar nitrógeno sin interactuar directamente con otro ser vivo. Algunas de las bacterias de este grupo son Azotobacter, Bacillus, Clostridium y Klebsiella.

Los microrganismos que fijan nitrógeno en simbiosis con las plantas precisan de la interacción con el vegetal. La planta proporciona azúcares de la fotosíntesis que son utilizados por el microorganismo fijador de nitrógeno para obtener la energía que necesita para la fijación de nitrógeno. A cambio, el microorganismo proporciona nitrógeno fijado a la planta huésped para su crecimiento. De todas las relaciones de simbiosis para la fijación de nitrógeno, la más destacable es la relación entre las leguminosas y los rizobios. Estas bacterias colonizan el sistema de raíces de la planta huésped, induciendo la formación de nódulos donde estarán ubicadas las bacterias fijando nitrógeno. El acceso al nitrógeno fijado permite a la planta mejorar su desarrollo y eliminar la dependencia del nitrógeno edáfico.

El fósforo comprende entre el 0,2 y 0,8% del peso seco de las plantas y forma parte de ácidos nucleicos, enzimas, coenzimas, nucleótidos y fosfolípidos. Por lo tanto, está relacionado con muchos de los procesos vegetales necesarios para el desarrollo, como la fotosíntesis, crecimiento de las raíces, reforzamiento de los tallos, formación de flores y semillas, calidad de los frutos y muchos más. La disponibilidad del fósforo es limitada porque suele estar en forma de fosfatos insolubles. Muchos de los microorganismos que habitan el suelo son capaces de solubilizar estos fosfatos en formas utilizables por las plantas. Poseen varios mecanismos para lograr este objetivo. El mecanismo principal es la reducción del pH edáfico mediante la producción de ácidos orgánicos. En suelos alcalinos, el fosfato puede precipitar para formar fosfatos de calcio, que son insolubles en el suelo. Su solubilidad aumenta con la disminución del pH del suelo. Los microorganismos solubilizadores de fosfato pueden liberar varios ácidos orgánicos, producto del metabolismo microbiano, principalmente por respiración oxidativa o por fermentación.

Otro mecanismo para la solubilización de fosfatos es la quelación. Los grupos hidroxilo y carboxilo de los ácidos orgánicos e inorgánicos producidos pueden quelar los cationes que forman los fosfatos, liberándolos y convirtiéndolos en formas solubles. El último mecanismo es la mineralización que es llevada a cabo por fosfatasas producidas por los microorganismos. Estas enzimas hidrolizan las formas orgánicas de los compuestos fosfatados, liberando el fósforo inorgánico que podrá ser así inmovilizado por la planta. La aplicación en los cultivos de bacterias solubilizadoras de fosfatos como Pseudomonas, Bacillus, Rhizobium, Micrococcus, Flavobacterium, Achromobacter, Erwinia y Agrobacterium ha demostrado un aumento de la adquisición de fósforo, lo que garantiza altos rendimientos de los cultivos. Cabe destacar la utilización de micorrizas, que presentan mecanismos similares a las bacterias, pero además establecen simbiosis con las raíces de las plantas, y aumentan el volumen radicular a partir del cual poder captar nutrientes del suelo.

El último macronutriente principal es el potasio, el cual también desempeña un papel clave en el crecimiento de las plantas, resistencia al estrés, metabolismo o desarrollo y reproducción, ya que está implicado en procesos como la fotosíntesis, translocación de azúcares, transporte de agua y nutrientes o la síntesis de almidón. A pesar de que es el séptimo elemento más abundante en la corteza terrestre, sólo del 2 al 3% del potasio del suelo está disponible para las plantas, ya que el resto forma parte de los minerales del suelo como por ejemplo las micas o los feldespatos. Los organismos solubilizadores tienen la capacidad de liberar el potasio de los minerales, aumentando su disponibilidad en los suelos. Los microorganismos solubilizadores de potasio como Acidithiobacillus ferrooxidans, Aspergillus terreus, Bacillus circulans, Bacillus edaphicus, Bacillus mucilaginosus y Paenibacillus solubilizan formas minerales de potasio en el suelo. Los mecanismos son similares a los utilizados para solubilizar fosfato.

El azufre y el magnesio también son nutrientes esenciales para las plantas y, de la misma manera que los anteriores, no siempre se encuentran en las concentraciones necesarias. La obtención de azufre depende principalmente de la absorción de sulfato inorgánico (SO42-), mientras que más del 95% del azufre del suelo en suelos agrícolas está presente como ésteres de sulfato o como azufre unido a carbono Las plantas que crecen en suelos ácidos y arenosos frecuentemente sufren de deficiencia de Mg debido a la lixiviación y al antagonismo de otros cationes. Esta situación puede ser aliviada por los microorganismos circundantes ya sea porque poseen transportadores de magnesio [1].

Los microorganismos también colaboran con la obtención de micronutrientes como el hierro o el cobre. A diferencia de los macronutrientes, la planta no los necesita en grandes cantidades, pero la ausencia de los mismos provoca problemas en el desarrollo vegetal. El más estudiado de los micronutrientes es el hierro, que está en grandes cantidades en la corteza terrestre. Sin embargo suele tener baja solubilidad debido a que está en su forma más oxidada, Fe3+. Algunos microorganismos son capaces de producir unas moléculas conocidas como sideróforos, que actúan como quelantes del hierro. Muchos de los sideróforos producidos por las bacterias son moléculas difusibles, por lo que pueden ser usadas no sólo por sus productores, sino también por organismos circundantes que tengan receptores compatibles, como las plantas. La producción de sideróforos microbianos también se ha relacionado con la obtención de cobre por parte de la planta. Con respecto al manganeso, las plantas lo adquieren sólo en su forma divalente (Mn2+). Este está poco disponible para la absorción de las plantas en suelos calcáreos bien aireados, ya que las condiciones alcalinas y oxidativas favorecen la formación de óxidos de manganeso insolubles en agua. Además, el abonado del suelo con Mn2+ es bastante ineficaz debido a la rápida oxidación de este elemento. Dado que la disponibilidad de manganeso en los suelos está muy influida por el pH, por lo que la aplicación de microorganismos que acidifican la solución del suelo mejora su disponibilidad. Esta acción ocurre de manera similar en hierro y manganeso, y los mecanismos que mejoran la adquisición de hierro tienen un efecto positivo sobre la disponibilidad de manganeso. El zinc es otro micronutriente que puede ser deficitario, lo que perjudica el rendimiento y la calidad de los cultivos. La aplicación de microorganismos movilizadores de zinc es una herramienta alternativa a los ineficientes fertilizantes para mejorar la adquisición de zinc en las plantas.

A pesar de que es el séptimo elemento más abundante en la corteza terrestre, sólo del 2 al 3% del potasio del suelo está disponible para las plantas, ya que el resto forma parte de los minerales del suelo

Estrategias de gestión de suelos con microorganismos

De acuerdo con estas acciones, en los últimos años han sido seleccionadas múltiples cepas microbianas, en base a su capacidad para promover y mejorar el desarrollo vegetal, a través del incremento en la eficiencia y utilización de nutrientes, o la modificación de su estado fisiológico por actividades como la producción de fitohormonas. Esta estrategia ha generado buenos resultados en diversos cultivos y es ampliamente utilizada en leguminosas como la soja. Sin embargo, en algunas ocasiones, la selección de cepas microbianas presenta incapacidad para adaptarse a las condiciones del cultivo, principalmente por la ineficacia en la competición con las poblaciones autóctonas, reduciendo la eficiencia del tratamiento. Esto es debido a la dimensión e importancia que tienen las poblaciones microbianas de los sistemas edáficos, pudiendo llegar a determinar el éxito de establecimiento de un cultivo, modular la productividad de los cultivos y la respuesta a estreses.

Esta visión ha surgido en los últimos años fruto de la aplicación de técnicas de secuenciación masiva, que han permitido conocer la composición de la microbiota edáfica y la que está asociada a las plantas, ya que se estima que en el mejor de los casos sólo un 10% de las bacterias presentes en el suelo son cultivables en laboratorio. Estas técnicas han permitido determinar cómo varía la microbiota en función de las actividades humanas, los cultivos y cómo las plantas son capaces de reclutar especies determinadas a través de la producción de exudados radicales, creando poblaciones microbianas a medida (Figura 2). Este conocimiento ha permitido determinar que especies son claves para la productividad agrícola y cuales están relacionadas positiva o negativamente con la respuesta a estreses bióticos o abióticos, siendo la base para el desarrollo de estrategias de aplicación de microorganismos como de aplicación de técnicas agronómicas.

Figura 2. Relación entre microbiota y comunidades vegetales...
Figura 2. Relación entre microbiota y comunidades vegetales. La planta es capaz de influir y seleccionar las comunidades microbianas disponibles en el suelo, y establecer relaciones estrechas con algunas especies determinadas, generando incrementos en el aprovechamiento de los recursos.

Por una parte, el conocimiento de la microbiota edáfica ha mostrado una nueva dimensión en el manejo de la fertilidad de los cultivos. En primer lugar, basándose en un análisis metagenómico de la microbiota del suelo se puede determinar la ausencia de determinados grupos microbianos con papel en el reciclado o aporte de nutrientes a la planta, que, unido a los datos de análisis elemental de suelos, permite crear estrategias de inoculación para mejorar el aprovechamiento de los recursos minerales. Por ejemplo, si tenemos un suelo con una alta concentración de fósforo no soluble y una baja abundancia relativa de taxones microbianos involucrados en la solubilización de fosfato, podemos liberar este fosfato mediante la aplicación de microorganismos solubilizadores de fosfato como son las bacterias del género Pseudomonas. Esta estrategia permite ahorrar grandes cantidades de dinero al reducir el aporte de insumos y maximizar el rendimiento de recursos edáficos. En segundo lugar, el amplio conocimiento de la microbiota vegetal ha permitido definir lo que se ha denominado microbiota núcleo o 'core' que son aquellas comunidades comunes a la mayoría de los individuos de esta especie. A su vez, también se han definido las variaciones que estas microbiotas presentan asociadas a las distintas condiciones edafoclimáticas.

Fruto de este trabajo en los últimos años ha comenzado una nueva estrategia consistente en la aplicación de SynComs o comunidades sintéticas basada en la utilización de inóculos formados por múltiples especies con funcionalidades determinadas como fijación de nitrógeno, producción de fitohormonas o captación de micronutrientes, a partir de comunidades específicas de cada cultivo, que permiten mejorar la adaptación del inóculo y asegurar los efectos positivos sobre el cultivo. La estrategia de aplicación de SynComs específicas de cultivo o diseñadas para paliar un déficit o estrés específico permite actuar de manera dirigida, siendo un enfoque opuesto al que se ha seguido tradicionalmente donde se utilizan cepas generalistas y en muchos casos aplicadas sin ningún criterio de compatibilidad con el cultivo, simplemente siguiendo como criterio del potencial que presenta la cepa aplicada.

Por otra parte, los estudios sobre la microbiota edáfica y vegetal han revelado la importancia de las poblaciones que conforman estas comunidades microbianas, determinando cómo cambian o cómo se adaptan a diferentes perturbaciones en el medio. Así se ha observado que la instalación de monocultivos y su mantenimiento durante un periodo de tiempo extendido genera una disminución en la diversidad de la microbiota, además de un aumento en la abundancia relativa de ciertos taxones que provocan una saturación de nichos ecológicos, derivando en microbiotas menos resilientes frente a perturbaciones ambientales o biológicas como la llegada de patógenos.

De esta manera, el empleo de sistemas agrícolas basados en la utilización de sucesiones o rotaciones de cultivos permite mantener microbiotas diversas y bien estructuradas, con una funcionalidad adecuada que permita el reciclado y aprovechamiento de los nutrientes. Por esta razón, algunas prácticas culturales como son la rotación de cultivos introduciendo una leguminosa y una crucífera en los sistemas cerealistas, están siendo adoptadas como una opción para mejorar el aprovechamiento de nutrientes, pues no sólo se aumenta la entrada y movilización de nutrientes por parte de los elementos vegetales de la rotación, sino que tienen un efecto positivo sobre la microbiota edáfica.

Algunas prácticas culturales como son la rotación de cultivos introduciendo una leguminosa y una crucífera en los sistemas cerealistas, están siendo adoptadas como una opción para mejorar el aprovechamiento de nutrientes

Gestión integrada del suelo

En los últimos años ha surgido la necesidad de gestionar de manera integrada los suelos agrícolas con el objetivo de evitar la degradación de los mismos. Esta nueva visión nace fruto de los conocimientos adquiridos sobre la ecología y la dinámica edáfica, y cómo afectan a la fertilidad del suelo permitiendo establecer una percepción holística del sistema, no sólo mineral. Esta gestión está centrada en aumentar la diversidad del suelo, a través de la incorporación de materia orgánica que sirva como sustrato para los múltiples organismos que allí habitan, y así incrementar la complejidad de los ciclos biogeoquímicos de los nutrientes, aumentando la resiliencia y dificultando las pérdidas por lixiviación o escorrentía.

El suelo acumula entre 2.400 y 1.500 gigatoneladas (Gt) de carbono, siendo un reservorio importante y un aliado frente al cambio climático. Por esta razón, uno de los objetivos de la Unión Europea para su Programa Marco Horizonte 2030 es aumentar anualmente en 1.4 Gt de carbono la cantidad de materia orgánica en los suelos agrícolas del continente europeo. Por otra parte, la materia orgánica edáfica tiene un papel esencial en la fertilidad del suelo, pues permite retener grandes cantidades de nutrientes que pueden ser liberados cuando las plantas lo precisan. Esta actividad es esencial para evitar la degradación de los suelos agrícolas por escorrentía, pues la eliminación de la cobertura vegetal permite que durante eventos intensos de lluvias se pierda por arrastre, quedando eliminada con mayor facilidad la fracción más fina, que es la que mayor impacto tiene en la fertilidad. Al aumentar la materia orgánica edáfica, dotamos al suelo de una mayor cohesión y estabilidad, además de una mayor capacidad de retención de agua.

Figura 3...

Figura 3. A) Ejemplo de perdida de suelo por arrastre que conlleva una reducción en la fertilidad y en la calidad del suelo, B) Veza, un cultivo utilizado habitualmente en rotación de cultivos, C) Lupinus sp. utilizado como abono verde, y D) Cultivo de arándano con cultivo de cobertera con gramíneas, leguminosas y crucíferas para evitar perdida de material edáfico en los espacios entre cultivo.

La tendencia actual se centra en la incorporación de nuevas técnicas culturales combinadas con biofertilizantes para maximizar el aprovechamiento de los recursos, reduciendo la aplicación de agroquímicos. Entre estas técnicas culturales encontramos algunas ampliamente conocidas en la agricultura tradicional como las rotaciones de cultivo. Esta técnica permite introducir, por ejemplo, leguminosas fijadoras de nitrógeno junto con cultivos de crucíferas que destacan por su capacidad de movilización de fósforo.

Sin embargo, también encontramos otras técnicas o actuaciones culturales como los abonos verdes, en los que se utilizan cultivos cuyo objetivo no es la obtención de un producto agrícola, sino movilizar un nutriente para incorporar la materia vegetal producida al suelo antes de llegar al final del ciclo productivo para facilitar su disponibilidad para futuros cultivos. Otra técnica son los cultivos de cobertera o 'cover crops', utilizados para evitar la pérdida de suelo, aumentar la movilización de nutrientes o aportar nitrógeno si se utiliza una leguminosa. Esta práctica está cada vez más extendida en el cultivo de frutales y está demostrando ser una importante herramienta para aumentar la fertilidad. En último lugar, el 'intercropping' es una técnica de labranza conocida en algunos sistemas agrícolas y que consiste en cultivar en franjas paralelas intercaladas diferentes cultivos, aumentando la diversidad, incrementando la diversidad edáfica y aumentando la dinamicidad del suelo, al crear microbiotas más estables, así como una extracción de nutrientes diferencial.

Todas estas técnicas tienen como eje esencial la utilización de cultivos que permitan aumentar la movilización de nutrientes. Entre estos cultivos destacan las leguminosas por su capacidad de fijación de nitrógeno atmosférico al establecer simbiosis con rizobia, o cultivos como la colza o el rábano, plantas crucíferas con raíces pivotantes que adquieren nutrientes de los horizontes edáficos inferiores movilizándolos hacia los horizontes superficiales. Además, la combinación con la aplicación de bioinoculantes microbianos permite establecer una liberación sostenible de nutrientes y un manejo de la fertilidad más estable e integrada.

Bibliografía

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4. Tian J, Ge F, Zhang D, Deng S, Liu X. (2021) Roles of Phosphate Solubilizing Microorganisms from Managing Soil Phosphorus Deficiency to Mediating Biogeochemical P Cycle. Biology. 10: 1–19.

5. French, E., Kaplan, I., Iyer-Pascuzzi, A., Nakatsu, C. H., & Enders, L. (2021). Emerging strategies for precision microbiome management in diverse agroecosystems. Nature Plants, 7(3), 256–267. doi:10.1038/s41477-020-00830-9

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7. Kumawat, K. C., Razdan, N., & Saharan, K. (2021). Rhizospheric microbiome: Bio-based emerging strategies for sustainable agriculture development and future perspectives. Microbiological Research, 254, 126901. https://doi.org/10.1016/j.micres.2021.126901

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