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Resultan imprescindibles las medidas de control encaminadas a reducir drásticamente las infecciones de las garras en los viveros

La podredumbre de rizomas y raíces del espárrago causada por ‘Fusarium’ en España

M. J. Basallote-Ureba (IFAPA Las Torres-Tomejil, Junta de Andalucía)J. M. Melero-Vara (IAS-CSIC, Córdoba)13/06/2012

13 de junio de 2012

España, con 10.400 hectáreas dedicadas al cultivo del espárrago y producciones de 47.500 Tm (Anónimo, 2010), es el sexto productor mundial y el segundo de la UE, tras Alemania, siendo China el principal competidor en las industrias de congelado y conservas (FAO, 2008). En Navarra ha disminuido paulatinamente la superficie destinada al espárrago, mientras que Andalucía aglutina el 70% de la producción nacional, principalmente en la vega de Granada, con más del 70% de la andaluza.
Una de las principales limitaciones del cultivo es la Podredumbre de rizomas y raíces (Foto 1) asociada con el decaimiento prematuro de las plantaciones y con problemas de replantación en suelos previamente cultivados de espárragos afectados por la enfermedad (Elmer, 2001). Esta se manifiesta por síntomas de: reducción del tamaño de la planta, clorosis, marchitez y seca de los frondes, podredumbres de turiones, de rizomas y raíces, coloración vascular en la base del tallo y de rizomas, y lesiones de color castaño en la superficie de tallos y raíces (Fotos 2-4) (Elmer, 2001; Corpas et al., 2006a).
Foto 1: Campo de espárragos afectado por la Podredumbre de rizomas y raíces causada por 'Fusarium spp.'.
Foto 1: Campo de espárragos afectado por la Podredumbre de rizomas y raíces causada por 'Fusarium spp.'.
En ambas problemáticas aparecen involucradas distintas especies del hongo Fusarium, principalmente ‘Fusarium oxysporum', 'f.sp. asparagi’ y ‘F. proliferatum’. Estas especies sobreviven en el suelo como clamidosporas o en forma de micelio en restos de cultivo infectados. Su distribución varía entre zonas geográficas y campos de cultivo, según las condiciones ambientales. Las garras de plantación, al constituir la principal vía de transmisión de la enfermedad, juegan un importante papel en el desarrollo y la expansión de la misma (Elmer, 2001; Corpas et al., 2006a).
Foto 2: Coloración vascular en rizoma y raíces de una garra de espárrago afectada por la podredumbre de rizomas y raíces...
Foto 2: Coloración vascular en rizoma y raíces de una garra de espárrago afectada por la podredumbre de rizomas y raíces.
Foto 3: Síntomas de podredumbre en una raíz de almacenamiento
Foto 3: Síntomas de podredumbre en una raíz de almacenamiento.
Foto 4: Planta de espárrago mostrando necrosis en el rizoma y en la base de los tallos a los dos meses de la inoculación con ‘F. proliferatum’...
Foto 4: Planta de espárrago mostrando necrosis en el rizoma y en la base de los tallos a los dos meses de la inoculación con ‘F. proliferatum’.
En consecuencia, nuestras investigaciones a lo largo de la pasada década se han centrado en determinar, en primer lugar, la frecuencia de plantas infectadas por Fusarium (Foto 5), tanto en garras como en los campos afectados, y en la búsqueda de medidas de control que limiten la enfermedad, sobre todo mediante la consecución de un buen estado sanitario de las garras.
Foto 5: Garra de espárrago afectada por la Podredumbre de rizomas y raíces
Foto 5: Garra de espárrago afectada por la Podredumbre de rizomas y raíces.

Frecuencia de especies patógenas de 'Fusarium' en garras y en plantas de espárrago

El análisis de las garras procedentes de vivero y de plantas afectadas muestreadas en campos de cultivo, mostraron que la mayoría de los aislados se obtuvieron del rizoma (40%) y de las raíces de almacenamiento (44%). ‘F. oxysporum’ fue la especie aislada preponderantemente de las garras de vivero, mientras que ‘F. proliferatum’ fue la más frecuente en el sistema radical de las plantas afectadas en campo. La frecuencia de ‘F. solani’ fue mucho mayor en las garras de campo que en las de vivero, y ‘F. verticillioide’s la especie aislada en menor proporción, independientemente del material utilizado (Tabla 1). Los aislados más virulentos procedían de plantas muestreadas en campo, si bien los de menor virulencia también redujeron acusadamente el peso de las raíces (hasta un 75%), especialmente en el caso de ‘F. proliferatum’ (Corpas et al., 2006a).
Tabla 1: Incidencia de 'Fusarium spp.' en garras de vivero y de campo
Tabla 1: Incidencia de 'Fusarium spp.' en garras de vivero y de campo.

Gama de huéspedes

Se ha referido un rango de huéspedes de 'F. oxysporum f.sp. asparagi', restringido al espárrago y al ajo, aunque coloniza raíces de otros cultivos, como varias leguminosas y cereales, cebolla, girasol, patata, remolacha y zanahoria (Blok y Bollen, 1997; Molinero-Ruiz et al., 2010). Además se ha demostrado que aislados de 'F. proliferatum' y 'F. solani', patógenos de espárrago, lo son también de ajo, y 'F. solani' de cebolla, sugiriendo una falta de especificidad-huésped dentro de esta familia botánica (Molinero-Ruiz et al., 2010). Así pues, en las zonas productoras de espárrago que han tenido antes podredumbres de raíz y rizoma o problemas de decaimiento, se deberían evitar principalmente estos dos cultivos en las rotaciones, tratando de introducir en ellas cultivos no huéspedes (Molinero-Ruiz et al., 2010).

Condiciones favorables para el desarrollo de la enfermedad

La podredumbre de rizomas y raíces es más grave cuando el cultivo está sometido a factores de estrés que lo debilitan e interrumpen la asimilación y almacenamiento de carbohidratos en las raíces (plantación superficial de las garras, sequía, suelos encharcados o con pH ácido). También influyen en la severidad de los ataques los daños ocasionados por insectos y virus (Elmer, 2001), y la edad de la planta (las garras jóvenes son más susceptibles que las viejas). La temperatura óptima para la infección (20-30 °C) es muy similar a la óptima para el crecimiento de las especies de 'Fusarium' patógenas de espárrago, siendo más favorecido por temperaturas más altas 'F. solani' que 'F. oxysporum' y 'F. proliferatum'. El efecto de la temperatura en los síntomas aéreos se modifica en función de la humedad relativa, siendo aquellos más graves cuando esta supera el 90% (Corpas et al., 2006b).

Métodos de control

La condición perenne del cultivo del espárrago restringe las posibilidades de control de la Podredumbre de rizomas y raíces causada por especies de 'Fusarium'. Para asegurar la rentabilidad del cultivo de espárrago, resulta clave la prevención de la enfermedad empleando diferentes medidas de lucha que incluyan la certificación de garras libres de estos patógenos, la plantación en campos exentos de los mismos y largas rotaciones con cultivos no huésped (Blok y Bollen, 1996; Corpas et al., 2006a; Molinero et al., 2010).
Cultivares resistentes
El desarrollo de cultivares resistentes constituye una de las estrategias de mayor éxito en la lucha contra otras Fusariosis que afectan a los cultivos hortícolas (Mace et al., 1981). La introducción de resistencia a 'Fusarium' en espárrago es muy importante porque en la mayoría de las áreas de cultivo los suelos están infestados. Sin embargo, a pesar de que este objetivo ha sido y es prioritario en la mejora genética de este cultivo, es una medida difícil de conseguir debido a la amplia diversidad de las poblaciones de 'Fusarium', así como a la falta de uniformidad genética de los cultivares de espárrago (Blok y Bollen, 1997; Lassaga et al., 1998).

En pruebas de patogenicidad, con 11 de los cultivares de espárrago más utilizados en las zonas productoras andaluzas, se confirmó la elevada virulencia de 'F. solani', y se mostró la menor susceptibilidad de los cvs. Dariana, Plasenesp y Morado de Huétor a todos los aislados del patógeno evaluados, en contraste con la gran susceptibilidad del\1CV\2 Grande (Foto 6), uno de los más utilizados. Además las pérdidas de peso en los cvs. Dariana y Morado de Huétor fueron menores que en Grande. Estos resultados, junto al buen comportamiento agronómico de Dariana y Plasenesp, y a la calidad organoléptica de Morado de Huétor, aconsejan su utilización en áreas previamente afectadas por la enfermedad (Corpas et al., 2006a). La selección de cultivares poco susceptibles a las poblaciones de 'Fusarium' presentes en las zonas productoras reduciría la dependencia de las agricultores de utilizar suelos libres del patógeno, para incrementar los rendimientos del cultivo.

Foto 6: De izq...
Foto 6: De izq. a dcha: Plantas de espárrago de los cultivares UC-157, Grande, Ciprés, Placosesp, y Plasenesp tres meses después de la inoculación con ‘F. solani’.
Control químico
No hay métodos disponibles para la erradicación de ‘Fusarium’ del interior de la semilla ni de las garras, pero sí tratamientos para eliminarlos de la superficie, entre otros la inmersión del material de plantación en una solución acuosa de lejía comercial al 20% (v) durante 2-5 min. Tampoco existen actualmente medidas satisfactorias de control químico de la enfermedad, exceptuando la fumigación del suelo que supone altos costos para el agricultor.
Enmiendas orgánicas
Se ha estudiado recientemente la efectividad de la aplicación de enmiendas orgánicas al suelo como: gallinaza fresca o compostada, su pellet comercial, y alpeorujo (compost de residuos sólidos obtenidos del proceso de extracción del aceite de oliva), seguida de la incubación a distintas temperaturas de suelo (30-35 °C), durante periodos de 30-45 días. El pellet de gallinaza fue la enmienda más eficaz para reducir las poblaciones de ‘F. oxysporum’, y ‘F. solani’ a menos del 10% y las de ‘F. proliferatum’ a niveles algo menos satisfactorios. En cuanto a la gallinaza, se requirió la incubación de 45 días a 30-35 °C, mientras que el aporte de alpeorujo al sustrato necesitó de incubación a 35 °C durante al menos 30 días para lograr resultados similares (Borrego-Benjumea et al., 2010).

Además, la incubación a 30 °C tras el aporte de pellet de gallinaza, incrementó más del triple el peso fresco de las plantas, en comparación con los testigos, sin enmiendas, infestados. Entretanto, con gallinaza y alpeorujo se requirieron 15 días de incubación a 35 °C para lograr incrementos menos pronunciados (respectivamente, 58 y 32%).

Estos resultados sugieren que el aporte de estas enmiendas, seguido de la cubierta del suelo con plástico durante 4-6 semanas, podría constituir una medida de lucha adecuada para reducir las poblaciones de los ‘Fusarium’ patógenos en el suelo y la severidad de los síntomas radicales que se producen en las garras, e incrementar la biomasa de estas.

Control biológico
El empleo de agentes de biocontrol es la medida de lucha en la que se está poniendo mayor énfasis en la actualidad. Dichos antagonistas pueden parasitar a los patógenos, producir compuestos antibióticos o activar mecanismos de resistencia en la planta. En ensayos realizados en cámara e invernadero se han obtenido resultados prometedores en el control de ‘F. oxysporum f. sp. Asparagi’ con ‘Trichoderma spp.’ y con cepas no patogénicas de ‘F. oxysporum’, que reducen la severidad de los síntomas e incrementan el vigor y el peso seco de las plantas. Sin embargo, su efectividad depende del tamaño de las poblaciones del patógeno en el suelo y de su virulencia (Reid et al., 2002). Con dos aislados de ‘Trichoderma’ (uno de ‘T. harzianum’ y otro de ‘T. asperellum’) recuperados de la rizosfera de plantas de espárrago, se ha observado un efecto in vitro frente a aislados patógenos de ‘F. oxysporum’ y ‘F. proliferatum’, que se corroboró en posteriores pruebas de patogenicidad. Además, los aislados de ‘Trichoderma’ colonizaron extensamente las raíces de las plantas inoculadas y promovieron su desarrollo (Rubio-Pérez et al., 2008). Los mecanismos descritos podrían reducir tanto las poblaciones del patógeno como la multiplicación de inóculo, disminuyendo así los niveles de enfermedad.

En la actualidad estamos realizando experimentos in vitro para determinar la efectividad de componentes bioactivos (saponinas y flavonoides) extraídos del espárrago ‘Morado de Huetor’ en el control de ‘F. oxysporum f. sp. Asparagi’, ‘F. proliferatum’ y ‘F. solani’. Los resultados obtenidos hasta el momento muestran que los extractos de esos componentes inhiben el desarrollo miceliar de ‘F. oxysporum f. sp. Asparagi’ en más del 60%. Además, los flavonoides redujeron la esporulación del patógeno en un 80% en relación al tratamiento testigo.

Conclusión

El estado sanitario de las garras es clave para conseguir rentabilizar los elevados costos de establecimiento de las plantaciones. A tal efecto, son imprescindibles las medidas de control encaminadas a reducir drásticamente las infecciones de las garras en los viveros.
Agradecimientos

Estos resultados se han alcanzado gracias a la financiación obtenida a través de los proyectos: INIA RTA 02-216 y RTA 2006-00045, MAPA; C01-011, Junta de Andalucía/ASOCIAFRUIT; P06-AGR02313 y P07-AGR-02364, CICE, Junta de Andalucía).

Referencias bibliográficas

- Anónimo. 2010. Anuario de Estadística Agraria. Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino, España.

- Blok, W.J. and Bollen, G.J. 1996. Inoculum sources de Fusarium oxysporum f sp. asparagi in asparagus production. Ann. Appl. Biol. 128: 219-231.

- Blok, W.J. and Bollen, G.J. 1997. Host specificity and vegetative compatibility of Dutch isolates of Fusarium oxysporum f. sp. asparagi. Can. J. Bot. 75: 383-393

- Borrego-Benjumea, A., Melero-Vara, J. M., and Basallote-Ureba, M. J. 2010. Effects of soil organic amendments and incubation temperature on the control of Fusarium oxysporum f.sp. asparagi. Acta Horticulturae 883:369-375.

- Corpas-Hervias, C., Melero-Vara, J. M., Molinero-Ruiz, M. L., Zurera-Muñoz, C. and Basallote-Ureba, M. J. 2006a. Characterization of isolates of Fusarium spp. obtained from asparagus in Spain. Plant Dis. 90: 1441-1451.

- Corpas, C., Rubio, M. E., Prados-Ligero, A. M., Melero-Vara, J. M. y Basallote-Ureba, M. J. 2006b. Influencia de las condiciones ambientales sobre Fusarium spp. y la podredumbre de rizomas y raíces de espárrago. Resúmenes del XIII Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología, p. 37, Murcia.

- Elmer, W. H. 2001. Fusarium Diseases of Asparagus, pp. 248-262. En: Fusarium Paul E. Nelson Memorial Symposium, Summerell, B. A., J. F. Leslie, D. Backhouse, W.L. Bryden and L. W. Burgess, (eds.). APS Press, St. Paul Minnesota, 392 pp.

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- Mace, M.E., Bell, A.A. and Beckman, C. H. 1981. Fungal wilt diseases of plants. Academic Press, Inc, New York, 640 pp.

- Melero-Vara, J.M., Prados-Ligero, A. M., Vela, M.D., López-Herrera, C. J., Navas, J. A. and M. J Basallote–Ureba. 2011. Effects of soil amendment with poultry manure on carnation Fusarium wilt in greenhouses in southwest Spain. Crop Prot. 30: 970-976.

- Molinero-Ruiz, L., Rubio-Pérez, E., González-Domínguez, E. and Basallote-Ureba, M. J. 2010. Alternative hosts for Fusarium spp. causing crown and root rot of asparagus in Spain. J. Phytopathol. 59: 114-116.

- Reid, T.C., Hausbeck, M.K. and Kizilkaya, K. 2002. Use of fungicides and biological controls in the suppression of Fusarium crown and root rot of asparagus under greenhouse and growth chamber conditions. Plant Dis. 86: 493-498.

- Rubio-Pérez, E., Molinero-Ruiz, M. L., Melero-Vara, J. M. and M. J. Basallote-Ureba. 2008. Selection of potential antagonists against asparagus crown and root rot caused by Fusarium spp. Communications in Agricultural and Applied Biological Sciences 73: 203-206.