Botryosphaeriaceae: La amenaza fúngica del cultivo del aguacate en España

El aguacate (Persea americana Mill.) se cultiva en todo el mundo, pero se produjo comercialmente en Europa por primera vez en España. En la década de 1970 se establecieron plantaciones comerciales de aguacate en el sur de España (provincias de Málaga y Granada) debido a que el microclima de esta zona guarda similitudes con las condiciones de diferentes regiones de América, como México, Perú y California, que tienen una larga tradición de cultivo de este cultivo, con altos niveles de producción (http://faostat3.fao.org/browse/Q/QC/E). Actualmente la superficie cultivada en España es de 15.849 Has (MAPA, 2020).

Este cultivo se encuentra afectado en España por tres importantes enfermedades. Dos de ellas están causadas por hongos de suelo y oomicetos y una tercera por hongos aéreos. La enfermedad de suelo denominada podredumbre de raíz cuyo agente causal es el oomiceto Phytophthora cinnamomi Rands ya ha sido ampliamente estudiada a nivel mundial en los diferentes países cultivadores de aguacate. Actualmente es una enfermedad controlada por métodos físicos (solarización), métodos químicos (utilización de fungicidas sistémicos como el etil fosfito de aluminio) y el uso de patrones tolerantes como los cvs. Duke -7, Dusa y Julián (López Herrera y Pliego, 2017) por tanto, no presenta una extrema gravedad en el cultivo y su dispersión es cada vez menor. La segunda enfermedad de suelo denominada como la podredumbre blanca de raíces, está causada por el hongo ascomiceto Rosellinia necatrix Prillieux y su estudio se ha llevado a cabo principalmente en España (López Herrera, 2000), pues hasta la fecha no ha sido importante en otros países cultivadores de aguacate, aunque en los últimos años está incrementando su incidencia en México, California, Sudamérica y Sudáfrica. Esta enfermedad es fácilmente controlable por su limitada localización dentro de las plantaciones, el uso de la solarización del suelo antes y durante el cultivo, la utilización de fungicidas como fluazinam y de patrones tolerantes a la enfermedad que se están desarrollando actualmente y que estarán disponibles para nuevas plantaciones o reposición de árboles muertos, en los próximos años (López Herrera, comunicación personal).

Sin embargo, actualmente la amenaza en el cultivo del aguacate es la aparición de la ‘enfermedad emergente’ que causa los chancros y muerte regresiva de ramas mermando el desarrollo y producción de los árboles. Esta enfermedad ha sido detectada prácticamente en los últimos 15 años en distintos países afectando a diferentes cultivos leñosos y sus agentes causales pertenecen a hongos de la familia Botryosphaeriaceae que incluyen diferentes géneros de hongos y varían dependiendo de la zona de cultivo y de los cultivos.

Existen informes en España, de que esta enfermedad fue observada por primera vez de forma incipiente en 2006 en brotes jóvenes de una plantación de aguacate de dos años de edad (López Herrera, comunicación personal) y fue confirmada un año más tarde (Zea-Bonilla et al., 2007), aislándose en ambos años un hongo posible agente causal fúngico de la enfermedad. No se le prestó mayor importancia puesto que la incidencia de la enfermedad parecía muy baja y no repercutía en la merma de la producción del cultivo. Los agricultores atribuían la seca de ramas a estrés hídrico durante el verano y los síntomas que aparecían en esta estación desaparecían en otoño sin mermar aparentemente el desarrollo vegetativo del cultivo. Sin embargo, en las podas de aclareo sistemáticas que se realizaban en las plantaciones aguacateras a comienzo del verano, se eliminaban indiscriminadamente las ramas verdes de aclareo y las ramas secas infectadas, triturándose conjuntamente ambas e incorporándose en el suelo como fuente de materia orgánica para el cultivo, con lo que se aumentaba y distribuía el inóculo del patógeno presente. Así, más tarde se detectó en 2014, una incidencia explosiva de esta enfermedad aérea que fue asociada a un complejo de hongos de la familia Botryosphaeriaceae (Arjona Girona et al., 2015).

Los síntomas que presentan la enfermedad se pueden diferenciar según sean en plantaciones jóvenes ó en plantaciones adultas. Los síntomas en plantaciones jóvenes comienzan de forma agresiva con una muerte regresiva de ramas en primavera que se generaliza en todo el árbol debido al poco porte de la planta produciendo su muerte a los pocos meses de la plantación (Fig. 1).

En plantaciones adultas de aguacate, los síntomas de la enfermedad se manifiestan con un colapso aleatorio no de forma generalizada de las ramas en el árbol (Fig. 2) en primavera y verano, con necrosis en la zona externa de la corteza, principalmente en la inserción de las mismas, que invaden los vasos conductores del cambium, xilema y floema expresándose la necrosis de forma discontinua en ellos, o bien se extienden longitudinalmente bajo la corteza causando finalmente la seca y muerte de ramas. En el interior de las ramas se observa una coloración rojiza de las zonas afectadas que avanza a marrón oscuro, especialmente en las ramificaciones (Fig. 3). Este oscurecimiento de las ramas se traduce en una necrosis completa de estas con la frecuente aparición de exudado blanco de savia cristalizada en las zonas más necrosadas (Fig. 4), tanto en las ramas como en el tronco del árbol (MacDonald y Eskalen, 2011).

En ocasiones, debido a infecciones tardías, aparecen brotes de ramas secas con frutos de aguacate con cierto tamaño, pero momificados por la falta de aporte de sustancias nutritivas debido al colapso de los vasos conductores del árbol a causa de la enfermedad (Fig. 5). También, En el comienzo de la poda, a la salida del invierno, es fácil observar las necrosis internas en ramas del árbol podadas que ya albergan a los patógenos en estado de dormancia (Fig. 6).

En España los hongos identificados como agentes causales de la enfermedad corresponden a los géneros Neofusiccocum, Colletotrichum y Lasiodiplodia con 6 diferentes especies N. parvum, C. gloesporioides, N. australe, N. luteum, N. mediterraneum y L. theobromae, presentándose a N. parvum con mayor incidencia en las plantaciones aguacateras de la Península (Arjona-Girona et al., 2015; 2019). En cambio, en las Islas Canarias la especie más común es N. luteum (Siverio, comunicación personal).

En esta enfermedad, hay que distinguir dos tipos de infección distintas. Una la causada en plantaciones jóvenes y otras las detectadas en plantaciones adultas de aguacate.

En plantaciones jóvenes la fuente de infección es procedente del vivero, al utilizar púas de injerto asintomáticas que están infectadas por estos hongos. Estas púas son recolectadas por los viveristas en campo de árboles madre 'asintomáticos', pero presumiblemente infectados por estos patógenos. Las púas recolectadas pueden que no expresen síntomas, dado que la localización interna de estos patógenos en ellas es discontinua no pudiéndose detectar fácilmente la infección por medios visuales. Cuando dichas púas infectadas se injertan en las plantas patrón pueden transmitir la enfermedad a la parte aérea de la planta (Fig. 7), manifestándose ésta en el vivero antes del trasplante a campo o también en las fincas al cabo del tiempo en el que la planta comienza a crecer (6 meses) o incluso más tarde a los 2 o 3 años de su plantación. Aunque alguna muerte de plantas observadas en campo a esta fecha también puede deberse a una falta de adaptación o estrés de las plantas al nuevo suelo.

En plantaciones adultas de aguacate, los primeros puntos de infección son las heridas de poda o de rotura de ramas causados por daños mecánicos o por el viento que permiten la infección aérea por esporas fúngicas de los agentes causales. Estos hongos aéreos se albergan normalmente en los restos de poda infectados que se incorporan al suelo y que se irán incrementando con los años. Esta familia de hongos produce dos cuerpos fructíferos, las peritecas que albergan esporas sexuales, ascosporas, y los picnidios que contienen las esporas asexuales, conidias. La esporulación de ambos tipos de esporas es abundante y su dispersión es rápida y extensa, produciéndose después de los periodos de lluvia sobre todo en otoño e invierno con poca dispersión en primavera o verano (Eskalen et al., 2013). Además, estos hongos parecen tener una fase saprofítica en los restos vegetales enterrados en suelo, pues muestreos sistemáticos de suelos de aguacate realizados utilizando brotes trampa de aguacate, han detectado en ellos a estos hongos de la familia Botryosphaeriaceae lo que implica que el inóculo de este hongo debe permanecer en el suelo del cultivo durante todo el año con el riesgo potencial de dispersión e infección de árboles que esto conlleva.

Control cultural

El control de esta enfermedad ha de ser preventivo con prácticas culturales para aumentar la presión de reducción de los patógenos causales en campo. Dado que esta enfermedad tiene efectos distintos en plantaciones jóvenes o adultas su método de control es algo diferente para ambas.

Antes de realizar una plantación es crucial cuidar en primer lugar el estado sanitario del terreno y posteriormente el de la plantación. Dado que, como se ha dicho, el inóculo de los hongos está ya localizado en los suelos de la costa sur, debido a que el patógeno se instala en el suelo en periodo de dormancia año tras año debido a la infestación continua del suelo en las diferentes estaciones del año, se recomienda realizar un tratamiento de solarización en el terreno a suelo desnudo, antes de la plantación, con plástico transparente de 75 µm de espesor en el periodo estival. Este tratamiento erradicaría, al menos durante dos años, todos los patógenos del suelo incluyendo también las posibles infestaciones de R. necatrix o P. cinnamomi (López Herrera et al., 1997; 1998) y su repetición tras ese periodo en plantación establecida permitiría mantener un bajo nivel de inóculo en el suelo de los patógenos citados.

Posteriormente se ha de disponer de plantas injertadas que el viverista haya previamente producido con púas procedentes de árboles madre presumiblemente sanos y no 'asintomáticos infectados' para evitar la transmisión de la enfermedad desde el injerto al patrón. Esto evitaría la plantación de plantas enfermas y su posterior reposición con el gasto económico que conlleva para el agricultor.

Los métodos tradicionales utilizados para la detección de patógenos de plantas son laboriosos y retardados y no siempre distinguen a nivel de especie. Hasta fecha no hay ninguna técnica a punto para la detección de los patógenos en las púas infectadas, pero habría que tender al desarrollo de técnicas biomoleculares que permitieran una detección rápida y fiable del patógeno en las púas de injerto incluso en aquellas en que no se detecta lesión interna por estos patógenos.

Durante el cultivo hay que evitar el incremento de inóculo en campo, eliminando los restos de poda mediante quema y no incorporarlos al suelo. Evitar que las plantas envejezcan prematuramente por riego deficitario o anillado. El tipo de riego recomendado es por goteo, puesto que la micro-aspersión incrementa la humedad ambiental y favorece la infección por las esporas fúngicas. Se debe renovar el sistema foliar de la planta mediante podas de rejuvenecimiento a la salida del invierno y evitar el encharcamiento de suelos sobre todo en riegos por micro-aspersión.

Control físico

Tratamientos de agua caliente se podrían utilizar para desinfectar superficialmente las púas infectadas por los patógenos, pero no se sabe si estos tratamientos podrían erradicar a los patógenos en los vasos conductores de las púas y si este tratamiento de calor podría matar las yemas vegetativas y producir un fracaso en el prendimiento del injerto.

Control químico

El control químico se puede desarrollar tanto en vivero como en plantación ya establecida.

El control en vivero consistiría en la aplicación de fungicidas (una vez que se investiguen) a las púas recolectados antes de injertarlas sobre los patrones.

En plantaciones establecidas de aguacate, aunque existen diversos estudios del uso de fungicidas de contacto y sistémicos para el control de estos hongos in vitro, y en diversas plantas como almendro (Olmo et al., 2017), arándano (la Torre et al., 2013), vid (Bester et al., 2007; Fleurat-Lessard et al., 2011; Torres et al., 2013; Sosnowski y Mundy, 2019) y aguacate (Twizeyimana et al., 2013), ninguno se ha llevado a cabo en viveros ni en plantaciones adultas de aguacate con infección natural de los patógenos implicados en esta enfermedad. En España no existen actualmente productos registrados para aguacate que controlen efectivamente los patógenos asociados con esta enfermedad. Sin embargo, aplicaciones con cobre, sobre todo en las heridas de corte en la poda o aclareo, a la salida del invierno y en verano, pueden disminuir la incidencia de estos patógenos a nivel de plantación (Everett y Timudo-Torrevilla, 2007).

Se recomienda también la aplicación de fungicidas registrados en el cultivo de aguacate en España tales como soluciones de cobre aplicadas al suelo de las calles entre árboles, y la aplicación foliares mensuales de octubre hasta febrero con fungicidas sistémicos como etil fosfito de aluminio de forma preventiva para disminuir el nivel de inóculo en suelo y proteger al árbol de posibles infecciones sistémicas, respectivamente.

Referencias

• Arjona-Girona, I.; Ariza-Fernández, T.; Sarmiento, D.; Navarro, J.; Ruiz, V; López-Herrera, C. J. (2015). Hongos patógenos aéreos asociados con la muerte regresiva en ramas de aguacate en el sur de España. Actas del VIII Congreso Mundial de la palta. Perú, 154-158.
• Arjona-Girona, I.; Ruano Rosa, D; López-Herrera, C. J. (2019). Identification, pathogenicity and distribution of the causal agents of dieback in avocado orchards in Spain. Spanish Journal of Agricultural Research, 17 (1), e1003, 9 pages
• Bester, W.; Crous, P. W.; and Fourie, P. H. (2007). Evaluation of fungicides as potential grapevine pruning wound protectants against Botryosphaeria species. Australasian Plan Pathology, 36: 73-77.
• Eskalen, A.; Ben Faber, B.; Bianchi, M. (2013). Spore Trapping and Pathogenicity of Fungi in the Botryosphaeriaceae and Diaporthaceae Associated with Avocado Branch Canker in California. Plant Disease, 97: 329-332.
• Everett, K. R.; Timudo-Torrevilla, O. E. (2007). In vitro fungicide testing for control of avocado fruit rots. New Zealand plant Protection, 60: 99-103.
• Fleurat-Lessard, P.; Dédaldechamp, P.; Thibault, F.; Beré, E.; Roblin, G. (2011). Antifungal effects of iron sulfate on grapevine fungal pathogens. Scientia Horticulturae, 130: 517-523.
• La Torre, B.A.; Torres, R.; Silva, T.; Elfar, K. (2013). Evaluation of the use of wound-protectant fungicides and biological control agents against canker (Neofusicoccum parvum) of blueberry. Ciencia e Investigación Agraria, 40: 537-545.
• López-Herrera, C. J. (2000). Podredumbre blanca de la raíz causada por Rosellinia necatrix. Enfermedades de los frutales de pepita y hueso. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología: 79-81. Ediciones Mundi-Prensa. ISBN: 84-7114-916-8
• López-Herrera, C. J.; Pérez-Jiménez, R. M.; Basallote-Ureba, M. J.; Zea-Bonilla, T.; Melero-Vara, J. M. (1997). Effect of soil solarization on the viability of Phytophthora cinnamomi Rands in orchards affected by avocado root rot. Plant Pathology, 46: 329-340.
• López-Herrera, C. J.; Pérez-Jiménez, R. M.; Zea-Bonilla, T.; Basallote-Ureba, M. J.; Melero-Vara, J. M. (1998). Soil solarization in established avocado trees for control of Dematophora necatrix. Plant Disease, 82: 1088-1092.
• López-Herrera, C. J.; Pliego Prieto, C. (2017). Podredumbre radicular del aguacate (Persea americana Miller) causada por el oomiceto Phytophthora cinnamomi Rands. Phytoma. Especial Subtropicales. nº 287: 40-46.
• MacDonald, V.; Eskalen, A. (2011). Botryosphaeriaceae species associated with avocado branch cankers in California. Plant Disease, 95(1): 1465-1473.
• Olmo, D.; Gramaje, D.; Armengol, J. (2017). Evaluation of fungicides to protect prunings wounds from Botryosphaeriaceae species infections on almond trees. Phytopathologia Mediterranea, 56: 77-86
• Sosnowski, M. R.; Mundy, D. C. (2019). Pruning wound protection strategies for silmutaneous control of Eutypa and Botryosphaeria dieback in New Zealand. Plant Disease, 103: 519-525.
• Torres, C.; La Torre, B. A.; Undurraga, P.; Besoain, X. (2013). Evaluation of DMI fungicides against species of Diplodia and Neofusicoccum associated with Botryosphaeria canker of grapevine. Ciencia e Investigación Agraria, 40: 131-138.
• Twizeyimana, M.; McDonald, V.; Mayorquin, J. S.; Wang, D. H.; Na, F.; Akgül, D. S.; Eskalen, A. (2013). Effect of fungicide application on the management of avocado branch canker (formely Dothiorella canker) in California. Plant Disease, 97: 897-902.